Проходные и полупроходные рыбы: Проходные и полупроходные виды рыб

Двохвостый сакраменто (Pogonichthys macrolepidotus) — относительно крупный (400 мм), долгоживущий (8 лет) демерсальный карповый, имеющий природоохранное значение, эндемичный для устья Сан-Франциско (SFE), Калифорния, США. Он демонстрирует полупроходной жизненный цикл, проводя взрослую жизнь в среде обитания с низкой или умеренной соленостью (0-12) с миграциями в пресноводные реки и поймы верховья для нереста зимой-весной. Вид существует в виде двух генетически различимых популяций — доминирующей и подчиненной — разделенных отдельными нерестилищами, которые, как мы предполагаем, напоминают структуру метапопуляции острова и материка.Распределение популяций в лесхозе частично совпадает, но сегрегация сохраняется: люди склонны объединяться или учиться вместе с другими людьми, имеющими сходное наследие и родовое происхождение. Популяции пространственно связаны через расселение доминирующей популяции в нерестилище подчиненной популяции, когда климатические условия приводят к оттоку пресной воды, достаточному для образования моста подходящей среды обитания с низкой соленостью через верхнюю часть лесхоза. Сродство местообитаний двух популяций, исследования гидродинамического моделирования и исторические данные о оттоке вместе предполагают, что такие условия возникают примерно в 1/3 лет в целом с нерегулярной частотой.Этот динамический образец пространственной связи, контролируемый изменчивостью климата, может быть важным фактором потока генов между двумя популяциями.

 @article {
 title = {Структура метапопуляции полупроходной рыбы в динамической среде},
 type = {article},
 год = {2015},
 идентификаторы = {[объект Object]},
 pages = {709-721},
 объем = {72},
 веб-сайты = {http://www.nrcresearchpress.com/doi/10.1139/cjfas-2014-0433},
 месяц = ​​{5},
 publisher = {Национальный исследовательский совет Канады},
 id = {4e96c417-3665-3155-8672-c95db3e946fc},
 created = {2016-10-22T02: 52: 23.000Z},
 доступ = {2016-03-28},
 file_attached = {false},
 profile_id = {b32caa3a-a6aa-3875-9eaa-ba9f1eb70905},
 group_id = {b9735e2c-7f12-3706-bf22-c25e18968190},
 last_modified = {2017-03-14T10: 25: 36.563Z},
 read = {false},
 starred = {false},
 authored = {false},
 подтверждено = {истина},
 скрытый = {false},
 citation_key = {Feyrer2015},
 private_publication = {false},
 abstract = {Сакраменто-двохвостый (Pogonichthys macrolepidotus) - относительно большой (400 мм) долгоживущий (8 лет) демерсальный карповый, имеющий важное природоохранное значение, эндемичный для устья Сан-Франциско (ЮФЕ), Калифорния, США.Он демонстрирует полупроходной жизненный цикл, проводя взрослую жизнь в среде обитания с низкой или умеренной соленостью (0-12) с миграциями в пресноводные реки и поймы верховья для нереста зимой-весной. Вид существует в виде двух генетически различимых популяций - доминирующей и подчиненной - разделенных отдельными нерестилищами, которые, как мы предполагаем, напоминают структуру метапопуляции острова и материка. Распределение популяций в лесхозе частично совпадает, но сегрегация сохраняется: люди склонны объединяться или учиться вместе с другими людьми, имеющими сходное наследие и родовое происхождение.Популяции пространственно связаны через расселение доминирующей популяции в нерестилище подчиненной популяции, когда климатические условия приводят к оттоку пресной воды, достаточному для образования моста подходящей среды обитания с низкой соленостью через верхнюю часть лесхоза. Сродство местообитаний двух популяций, исследования гидродинамического моделирования и исторические данные о оттоке вместе предполагают, что такие условия возникают примерно в 1/3 лет в целом с нерегулярной частотой. Этот динамический образец пространственной связи, контролируемый изменчивостью климата, может быть важным фактором потока генов между двумя популяциями.},
 bibtype = {article},
 автор = {Фейрер, Фредерик и Хоббс, Джеймс и Акунья, Шон и Махарджа, Брайан и Гримальдо, Ленни и Бервальд, Мелинда и Джонсон, Рэйчел С. и Тех, Суи},
 journal = {Канадский журнал рыболовства и водных наук},
 число = {5}
} 

Кормление и метаболические последствия полуанадромии для исчезающих эстуарных рыб

Abstract

Диадромия дает рыбе доступ к продуктивным экосистемам, увеличивая рост и, в конечном счете, приспособленность, но неясно, сохраняются ли эти преимущества для видов, мигрирующих в сильно измененной среде обитания.Здесь мы сравнили успешность кормодобывания дикой корюшки дельты — находящейся под угрозой исчезновения, зоопланкоядной, однолетней, полупроходной рыбы, которая является эндемиком сильно измененного устья Сан-Франциско (SFE) — собранной из пресной (<0,55 psu) и солоноватой среды обитания (≥ 0,55 пс). Полнота желудка, усредненная по трем поколениям дикой корюшки Delta Smelt, отобранной от молоди до взрослой жизни (n = 1318), была в 1,5 раза выше в солоноватой среде обитания, чем в пресноводной среде обитания. Однако соленость и сезон взаимодействовали с большей полнотой (1.В 7 раз) в пресной воде, чем в солоноватой среде обитания летом, но гораздо больше в солоноватой среде обитания, чем в пресноводной среде обитания осенью / зимой и зимой / весной (в 1,8 и 2,0 раза соответственно). Чтобы изучить потенциальные причины этого взаимодействия, мы сравнили численность мезозоопланктона, собранного одновременно с дельтой корюшка в пресноводных и солоноватых местообитаниях летом и осенью / зимой, и скорость метаболизма суб-взрослой дельтовидной корюшки, акклиматизировавшейся к солености 0,4, 2,0 и 12,0 psu в лабораторном эксперименте.Сезонный пик плотности мезозоопланктона совпал с летним пиком успеха кормления корюшки в пресной воде, а заметное снижение численности пресноводного мезозоопланктона осенью совпало с уменьшением наполнения желудка, которое сохранялось до конца года (осень, зима и весна). ). В солоноватой среде обитания более высокая «эффективность» кормодобывания (объекты добычи в желудках / численность мезозоопланктона) привела к увеличению количества кормовых объектов на рыбу и, как правило, к более высокому наполнению желудка (т. Е. Более высокая доля мезозоопланктона, обнаруженного в одновременных тралениях, была съедена рыбами в солоноватой среде обитания) .Дельта-корюшка не показала различий в скорости метаболизма при трех уровнях солености, что указывает на то, что метаболическая реакция на соленость вряд ли вызвала переполнение желудка. Таким образом, миграция взрослых особей и нерест в пресноводных водоемах позволяет молоди рыб использовать более высокую плотность добычи в пресной воде в конце весны / лета, а последующее движение вниз по течению обеспечивает более взрослую рыбу более доступной добычей в солоноватой среде обитания. Таким образом, несмотря на эндемизм в сильно измененном эстуарии, полуанадромия обеспечивала существенные кормовые преимущества дельта-корюшки, что согласуется с другими мигрирующими рыбами умеренного пояса.

Образец цитирования: Hammock BG, Slater SB, Baxter RD, Fangue NA, Cocherell D, Hennessy A и др. (2017) Кормление и метаболические последствия полуанадромии для исчезающих эстуарных рыб. PLoS ONE 12 (3): e0173497. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0173497

Редактор: Peter Eklöv, Uppsala Universitet, SWEDEN

Поступила: 7 сентября 2016 г .; Принята к печати: 21 февраля 2017 г .; Опубликовано: 14 марта 2017 г.

Авторские права: © 2017 Hammock et al.Это статья в открытом доступе, распространяемая в соответствии с условиями лицензии Creative Commons Attribution License, которая разрешает неограниченное использование, распространение и воспроизведение на любом носителе при условии указания автора и источника.

Доступность данных: Данные по мезозоопланктону уже публично доступны в Интернете по адресу ftp://ftp.dfg.ca.gov/IEP_Zooplankton/. Мы также загрузили 4 файла Excel с данными.

Финансирование: Финансирование этого исследования было предоставлено SJT грантами Программы восстановления экосистемы E1183004 Департамента рыбных ресурсов и дикой природы Калифорнии (CDFW) и U.S. Geological Survey G12AC20079 и G15AS00018 (руководитель программы Эрвин Ван Ньивенхейз). Частичная поддержка была предоставлена ​​по контракту 4600011155 Департамента водных ресурсов Калифорнии SJT (менеджер программы Луиз Конрад) и Сельскохозяйственной экспериментальной станции Дэвиса Калифорнийского университета (грант 2098-H для NAF). Участие Стивена Б. Слейтера, Рэндалла Д. Бакстера и Эйприл Хеннесси было поддержано Межведомственной экологической программой посредством контрактов с Департаментом водных ресурсов 4600010609 (менеджер по контрактам Карен Герц) и U.S. Бюро мелиорации R15AC00094 (контрактный менеджер Эрвин Ван Ньювенхейз).

Конкурирующие интересы: Авторы заявили, что никаких конкурирующих интересов не существует.

Введение

Перемещение животных является основной движущей силой численности и распределения видов, делая его причины и последствия важными для экологии, эволюционной биологии и сохранения [1]. Миграции — это крупномасштабные перемещения животных, во время которых люди более склонны игнорировать стимулы, исходящие от ресурсов, чем во время немиграционных перемещений [2].Миграции развивались как механизмы, позволяющие использовать неоднородное и предсказуемое распределение условий, ресурсов, товарищей и естественных врагов по ландшафтам, тем самым повышая приспособленность [3, 4]. Например, волки мигрируют сезонно, чтобы преследовать стада карибу [5], лоси мигрируют в поисках высококачественного корма [6], а беременные снежные бараны мигрируют в районы с некачественным кормом, чтобы избежать нападения хищников на свое потомство [7].

Миграция диадромных рыб связана с перемещением между пресной и соленой водой и, как полагают, эволюционировала для увеличения выживаемости личинок и молоди и улучшения успешности кормления взрослых особей [8, 9].К диадромным видам относятся анадромные рыбы, которые проводят большую часть своей жизни в соленой воде и возвращаются в пресные воды для нереста, и катадромные рыбы, которые демонстрируют противоположную стратегию жизненного цикла [8]. Гросс и др. [10] предоставляет убедительные доказательства восходящей части гипотезы, изложенной Мойлом и Чехом [8]: авторы обнаружили, что катадромия — гораздо более распространенная стратегия жизненного цикла в низких широтах, где океаны менее продуктивны, чем пресноводные, тогда как анадромия чаще встречается в более высоких широтах, где морские экосистемы более продуктивны.Kedney et al. [11] нашли поддержку нисходящей части гипотезы [8], заметив, что яйца и самцы трехколюшки в солоноватой среде обитания подвергались более высокому уровню хищничества, чем их пресноводные собратья.

Здесь мы сосредоточимся на восходящей части гипотезы эволюции миграции [8]. Успех поиска пищи важен, потому что потребление пищи является важным фактором роста, причем более высокие темпы роста связаны с улучшением приспособленности как за счет увеличения выживаемости, так и плодовитости ([10] и ссылки в нем).Исследователи обычно сравнивают мигрирующих и немигрирующих особей частично анадромных или частично полупроходных видов (то есть рыб, у которых только часть популяции мигрирует в морские или солоноватые среды обитания), чтобы лучше понять причины и последствия миграции. В регионах средних и высоких широт имеется множество примеров улучшенного кормодобывания, увеличения размера и увеличения плодовитости мигрирующих рыб по сравнению с немигрирующими рыбами. Например, по мере увеличения продуктивности в пресной воде вероятность анадромии у частично мигрирующего арктического голца снижается [12].Wysujack et al. [13] описали аналогичные результаты мезокосмического эксперимента в Швеции, в котором ограничение в питании увеличило долю мигрирующей кумжи. Улучшение кормодобывания мигрирующих рыб увеличивает масштаб для улучшения коррелятов приспособленности, что, вероятно, компенсирует риски, связанные с миграцией [1]. Например, несколько исследований продемонстрировали повышенную плодовитость проходных лососевых в умеренном климате (например, [14–16]), а на юго-востоке Аляски проходные долли Варден были крупнее и плодовитее, чем пресноводные обитатели [17].Модель улучшенных коррелятов приспособленности для рыб, мигрирующих в соленую среду обитания, по-видимому, сохраняется и для полупроходных видов (т. Е. Рыб, которые мигрируют в солоноватую, а не в морскую среду обитания). Например, Kerr et al. [18] наблюдали, что полупроходный белый окунь рос больше, чем пресноводные обитатели Чесапикского залива. В то время как ангиллидные угри умеренного климата являются катадромными и, таким образом, являются исключением из биогеографической модели, описанной Gross et al. [10], тем не менее, угри росли быстрее как в солоноватой, так и в морской среде, чем в пресной воде [19].Таким образом, в умеренных широтах и ​​выше экологическая теория предсказывает, что мигрирующие рыбы будут демонстрировать преимущество в добыче пищи над пресноводными обитателями. Однако неясно, сохраняется ли это преимущество в поисках пищи для рыб умеренного пояса, мигрирующих в сильно измененную засоленную среду обитания.

Мы рассмотрели этот вопрос на примере дельта-корюшки ( Hypomesus transpacificus ), маленькой зоопланкоядной однолетней рыбы, которая идеально подходит по нескольким причинам. Во-первых, этот вид является полупроходным, перемещаясь из пресноводных в солоноватоводные места обитания в конце весны в виде личинок и молоди и обратно в пресноводные зимой / весной в качестве взрослых особей до периода нереста [20, 21].Миграция к суше совпадает с повышенной мутностью зимой, что потенциально позволяет Delta Smelt избежать нападения хищников во время миграции [22]. Во-вторых, этот вид является как частично мигрирующим (мигрирует только часть популяции), так и полупроходным [21]. Это позволило нам сравнить успешность кормодобывания рыб в пресноводных и солоноватых средах обитания на протяжении большей части их жизненного цикла (молодь — имаго) и, таким образом, сделать выводы относительно последствий миграции для кормодобывания [23]. В-третьих, этот вид является эндемиком устья Сан-Франциско (SFE), где имеется несколько наборов данных долгосрочного мониторинга, в том числе мезозоопланктона [24], что позволяет нам изучить долгосрочные тенденции численности жертв дельта-корюшки как в пресноводных, так и в солоноватых местообитаниях.Наконец, дельта-корюшка охраняется федеральными законами и законами штата о видах, находящихся под угрозой исчезновения, но ее небольшой ареал пересекается с наиболее важным центром водоснабжения в Калифорнии, что делает этот вид чрезвычайно важным для различных агентств и заинтересованных сторон [25–27]. . Наконец, лесхоз сильно изменен и изучен, с большими, хорошо задокументированными изменениями в его гидрологии, физической среде обитания и биоте (например, [28–30]).

Из многих изменений в лесхозе, интродукция в 1986 г. инвазивного моллюска Potamocorbula amurensis может оказать самое сильное влияние на последствия миграции дельта-корюшки для кормодобывания [31].Хлорофилл а сократился в пять раз в солоноватых частях лесхоза после введения P . amurensis , перемещая вторичную продуктивность из водной толщи (т. Е. Зоопланктона) в бентос [28, 29]. Как следствие, молодь дельта-корюшки в заливе Суйсун, наиболее соленой части ее недавнего ареала молоди, показала относительно плохой пищевой статус и состояние [32]. Если пищевой стресс широко распространен и сохраняется в течение года в солоноватых регионах, тип среды обитания может представлять собой экологическую ловушку для дельта-корюшки [33].То есть у дельтовидной корюшки могло развиться миграционное поведение, чтобы эксплуатировать обильные пищевые ресурсы в солоноватых регионах, но долгосрочное сокращение этих ресурсов превратило полезную стратегию жизненного цикла в неадаптивную. В частности, мы выдвинули гипотезу о том, что резкое снижение плотности солоноватоводного зоопланктона привело к тому, что дельта-корюшка в солоноватой среде обитания имела более низкий успех в поисках пищи, чем пресноводная дельта-корюшка. С другой стороны, несмотря на свой эндемизм в сильно измененном эстуарии [30, 34], полуанадромия может по-прежнему приносить пользу от кормодобывания, ожидаемую от рыб умеренного пояса [10, 18, 19].

Мы оценили эти гипотезы, сравнив численность мезозоопланктона и успешность кормодобывания дикой дельтовидной корюшки в пресноводных и солоноватых регионах в разные сезоны. Влияние сезона было подробно изучено, потому что сезонные изменения в доступности пищи и давление хищников являются сильными движущими силами миграции для многих животных, включая рыб (например, [5, 35]). Затем мы исследовали несколько возможных факторов, влияющих на успех кормления дельтовидной корюшки, включая вес добычи, количество жертв и показатель эффективности кормодобывания (т.е., отношение кормовых объектов в желудках дельтовидной корюшки к численности мезозоопланктона в водной толще) в пресноводных и солоноватых местообитаниях в разные сезоны. Мы также исследовали корреляцию между наполнением желудка и соленостью, а также плотностью мезозоопланктона в толще воды (то есть функциональной реакцией; [36]). Однако различия в метаболических потребностях из-за солености могут повлиять на наполнение желудка за счет эффективности преобразования пищи [37] и скорости эвакуации из желудка [38], потенциально влияя на очевидные последствия миграции для кормодобывания.Поэтому мы также провели лабораторный эксперимент, чтобы определить, влияет ли на скорость метаболизма дельта-корюшки соленость, которая перекрывает естественный диапазон дельта-корюшки (т.е. 0,4, 2,0 и 12,0 psu).

Материалы и методы

Заявление об этике

Меморандум о взаимопонимании (MOU), принятый в соответствии с Законом об исчезающих видах в Калифорнии (CESA), был подписан Сви Те из Калифорнийского университета в Дэвисе (получатель разрешения) и Департаментом рыб и дикой природы Калифорнии (CDFW).Целью данного Меморандума о взаимопонимании CESA было разрешение получателю разрешения на получение и хранение дельта-корюшки ( Hypomesus transpacificus ), собранной Межведомственной экологической программой CDFW для научных целей в соответствии с Кодексом рыболовства и промысла (FGC) 2081 (a). Части исследования, касающиеся дельта-корюшки, были одобрены Комитетом по уходу и использованию институциональных животных Калифорнийского университета в Дэвисе и следовали методологии, изложенной в утвержденном протоколе (протокол IACUC № 18175).

Многолетняя численность мезозоопланктона

Мы использовали набор данных долгосрочного мониторинга зоопланктона Департамента рыб и дикой природы Калифорнии (CDFW) за 1972–2015 годы, чтобы охарактеризовать, как мезозоопланктон, главный пищевой ресурс дельта-корюшки, варьируется между пресноводными и солоноватыми регионами как в десятилетний, так и в сезонный период. шкала [39].Во время продолжающейся съемки мезозоопланктон собирали в течение 10 минут косыми буксировками от дна до поверхности с использованием мезозоопланктонной сети (размер ячейки 160 мкм) на участках в верхнем лесхозе [24]. После сбора мезозоопланктон был сохранен в формалине и доставлен в лабораторию CDFW в Стоктоне, Калифорния, для идентификации и подсчета. Подробные полевые и лабораторные методы, включая карту сайта, доступны в Интернете (http://www.water.ca.gov/bdma/meta/zooplankton.cfm). Некоторые изменения в структуре выборки произошли за 44 года мониторинга, поэтому, чтобы сделать набор данных сопоставимым во времени и пространстве, мы исключили некоторые события и участки выборки из нашего анализа.В частности, данные из второй пробы мезозоопланктона каждого месяца были исключены, где это применимо, поскольку отбор проб мезозоопланктона проводился дважды в месяц до 1993 г. и один раз в месяц после этого. Отбор проб мезозоопланктона зимой (декабрь, январь и февраль) проводился непоследовательно, поэтому данные этих съемок также были исключены, как и участки, на которых не проводился постоянный сбор проб в течение времени, начиная с 1972 года. Март-ноябрь (таблица 1), включая 2 пары станций, где станции, отобранные с 1972 по 1993 г., были заменены соседними станциями, отобранными с 1994 по 2015 г. (станция 80 была заменена станцией D16 2.8 км, а станция 42 была заменена станцией D6 на расстоянии 2,2 км; Таблица 1). CDFW начал учет кумовых раков и остракод в 2001 и 2002 годах, поэтому оба таксона были исключены из анализа мезозоопланктона. Чтобы изучить десятилетние тенденции численности мезозоопланктона в пресноводных и солоноватых местообитаниях, участки были разделены на пресноводные (<0,55 psu) и солоноватые (≥0,55 psu) места обитания на основе средней солености для каждого участка и среднегодовой численности мезозоопланктона (мезозоопланктон m ^-3. ) был рассчитан для обеих категорий солености и нанесен на график по годам.0,55 psu представляет нижнюю границу солености в зоне низкой солености, которая является приблизительной границей интрузии солености в устьях со стороны суши [40, 41]. Чтобы показать, как численность мезозоопланктона в лесхозе меняется в зависимости от сезона, были нанесены на график средние месячные значения численности мезозоопланктона по четырем категориям: пресноводная (<0,55 psu) и солоноватая (≥0,55 psu) с 1972 по 1986 год (до вторжения P . amurensis) ; [28]), пресноводные и солоноватые с 1987–2015 гг. (После инвазии).Путем суммирования таксонов мезозоопланктона наша цель состояла в том, чтобы не допустить, чтобы таксономическая сложность скрывала большие изменения в численности мезозоопланктона. Мы признаем, что мезозоопланктон m ^-3 является несовершенным показателем наличия пищи для дельта-корюшки, поскольку дельта-корюшка может охотиться на организмы, образцы которых не отбираются эффективно мезозоопланктонной сетью (например, личинки рыб, мизид, амфиподы; S2 – S4 рис. ), демонстрируют положительный отбор по определенным организмам (например, Eurytemora affinis и Pseudodiaptomus forbesi ; [39]), и редко (<1% молодых особей дельта-корюшки в этом исследовании) охотятся на некоторых из организмов, отобранных съемка мезозоопланктона (коловратки, крабовая зоэя, науплии ракушечника).Для решения последнего вопроса мы построили второй график (рис. S1), на котором из мезозоопланктона были исключены коловратки, зоэа и науплии ракушек, оставив только таксоны, обычно встречающиеся в желудках корюшки дельты (веслоногие рачки и кладоцеры; рис. S2 – S4). Для более подробного таксономического анализа десятилетних тенденций численности зоопланктона и структуры сообществ см. [42] и [24].

Таблица 1. Идентификаторы станций, количество ежемесячных проб мезозоопланктона CDFW, средняя соленость (psu) и средняя температура (° C) для каждого участка (SD в скобках), отобранные в марте-ноябре 1972–2015 гг.

Первые 8 участков считаются солоноватоводными (≥0,55 psu) в нашем анализе, а последние 4 — пресноводными (<0,55 psu).

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0173497.t001

Кормление дельта-корюшки

CDFW начал рутинный мониторинг численности пелагических рыб в лесхозе в 1959 году с помощью летней съемки Таунета (STN; [43]). В ходе настоящего исследования STN отбирал 40 станций за одно обследование каждые две недели с июня по август (размер ячейки: ячейка 0,25 см на конце трески).Осенний среднеглубинный трал (FMWT) был начат в 1967 году [44, 45], и во время ежемесячных съемок с сентября по декабрь на протяжении всего настоящего исследования было произведено обследование 122 станций (размер ячеи: от 20,3 см в устье до 1,3 см у трески). конец). Весеннее траление кадьяка (SKT) началось в 2002 г., и в ходе настоящего исследования с января по май собиралось 40 станций в месяц [21] (размер ячеи: от 5,1 см в устье до 0,6 см в конце трески). Во время STN и FMWT (но не SKT) проба мезозоопланктона собиралась одновременно с рыбными тралениями на подгруппе из 32 станций с использованием той же сети мезозоопланктона, что и при исследовании зоопланктона (размер ячейки 160 мкм).Исследования CDFW измеряли удельную проводимость (мкСм / см), температуру (° C) и мутность (нефелометрические единицы мутности; NTU) поверхностных вод на каждой станции, а данные удельной проводимости были преобразованы в соленость. Мезозоопланктон сохранялся и обрабатывался таким же образом, как и в исследовании зоопланктона, описанном выше. Подробные методы обследования, включая карты участков, описаны на веб-сайте CDFW (https://www.wildlife.ca.gov/Regions/3) и Honey et al. [46]. Как указано выше, численность каждого отдельного таксона была суммирована, чтобы обеспечить индикатор наличия корма для дельтовидной корюшки (мезозоопланктон m ^-3 ).Образцы трала были собраны на участках над внутренними судоходными водами ЦА от залива Сан-Пабло вверх по течению через лесхоз. Не было необходимости получать разрешение на доступ к участкам, потому что это общественные водные пути. Отлов дельта-корюшки CDFW был разрешен Межведомственной экологической программой в соответствии с разделом 7 биологического заключения, выданного Бюро мелиорации США Службой рыболовства и дикой природы США в 1996 году, и дополнительными поправками, внесенными непосредственно Службой рыболовства и дикой природы США в CDFW.

Летом 2011 года сотрудники Калифорнийского университета в Дэвисе начали сопровождать CDFW и мгновенную заморозку дельта-корюшки, пойманной во время STN, FMWT и SKT в жидком азоте, и доставлять их в лабораторию водного здоровья Калифорнийского университета в Дэвисе (Дэвис, Калифорния). В течение почти трехлетнего проекта дельта-корюшка, использованная в этом исследовании, была собрана с 55 участков в период с августа 2011 г. по май 2014 г. (таблица S1). В Калифорнийском университете в Дэвисе был измерен набор конечных точек, отражающих здоровье и состояние рыб, по трем годовым классам [47]. В этом исследовании мы использовали массу тела, наполненность желудка, среднюю массу объекта добычи и количество объектов добычи у рыб, а также соответствующие измерения численности мезозоопланктона и качества воды, собранные во время съемок (подробности см. В [32]).Во время лабораторных вскрытий особей взвешивали и измеряли длину вилок по мере оттаивания каждой рыбы. Средняя длина вилок рыб, использованных в этом исследовании в пресноводных и солоноватых местообитаниях, составляла 40,1 и 41,9 мм во время STN, 60,2 и 57,6 мм во время FMWT и 67,5 и 66,0 мм во время SKT, соответственно. Следует отметить, что хотя мгновенная заморозка уменьшает длину вилки и вес Delta Smelt, эффект невелик (<1%; [47]). Рыбу быстро препарировали (~ 5–10 мин на рыбу), желудочно-кишечный тракт консервировали в 70% этаноле и отправляли в лабораторию исследования диеты CDFW для анализа (Стоктон, Калифорния).В CDFW содержимое желудков взвешивалось, идентифицировалось и подсчитывалось, а длина регистрировалась для более крупных объектов добычи (например, амфипод, мизид и рыб). Влажный вес жертвы в желудках определялся либо путем умножения количества жертв каждого типа на оценку сырого веса, либо по длине с использованием уравнений длины-веса для более крупного зоопланктона. Вес различных типов добычи для каждого желудка был суммирован, а наполненность желудка рассчитывалась как вес содержимого желудка, деленный на массу тела рыбы, умноженную на 100 [39].Среднюю массу объекта добычи для каждой рыбы рассчитывали путем деления веса содержимого кишечника на количество объектов добычи. «Эффективность» кормодобывания рассчитывалась как количество кормовых объектов в желудке, деленное на плотность мезозоопланктона (мезозоопланктон m ^-3 ) в параллельных жгутах зоопланктона. В этом расчете мы использовали «подсчет» добычи, а не «биомассу» добычи, потому что различия в наполненности желудка между пресноводными и солоноватыми средами обитания были обусловлены в основном количеством добычи в желудках, а не биомассой (результаты).Наконец, для рыб с ненулевым наполнением желудка рассчитывался процент от общего веса содержимого желудка для каждого таксона для пресноводных и солоноватоводных местообитаний для STN, FMWT и SKT, наносился на график и включался во вспомогательную информацию (т. Е. Анализ рациона ; n = 1,264; S2 – S4 рис.).

Метаболический спрос

Chabot et al. [48] ​​определяет стандартный метаболизм как минимальное количество кислорода, необходимое рыбе для поддержания скорости аэробного метаболизма. Соленость, при которой минимизируется стандартный метаболизм, может отражать физиологический оптимум, а также соленость, при которой эффективность преобразования пищи достигает пика (например,г., [37, 49]). Дельта-корюшка, использованная в нашем эксперименте, была выращена при 0,4 psu в Лаборатории сохранения и культивирования рыб (Байрон, Калифорния), которая использует стратегию генетического управления для поддержания генетического сходства с дикой популяцией и предотвращения инбридинга [50], и транспортировалась в UC Дэвис, где проводился эксперимент. Оказавшись в Калифорнийском университете в Дэвисе, рыба была акклиматизирована к трем воздействиям солености (0,4 psu [n = 18], 2,0 psu [n = 20] и 12,0 psu [n = 24]) в течение минимум трех недель. Этот период был выбран для того, чтобы у дельты-корюшки было достаточно времени для акклиматизации к более высокой солености [51].Для справки, 0,1 psu — это минимальная соленость, при которой дельта-корюшка была собрана во время тралов CDFW в период с лета 2011 г. по 2014 г. (n = 1 933). В том же наборе данных 99,7% дельта-корюшки были пойманы при концентрации <12 ед. 2 psu - это средний уровень солености, который имеет значение для менеджеров ресурсов (например, X2; [53, 54]), и при котором дельта-корюшка демонстрирует более низкие уровни стресса, обнаруженные с помощью анализа экспрессии генов [55].0,4 psu - это соленость колодезной воды в лаборатории, где проводился эксперимент, и соленость, при которой выращивалась рыба. Средняя соленость, температура, удельная проводимость и pH резервуаров для обработки приведены в таблице 2.

Таблица 2. Температура (° C), соленость (psu), удельная проводимость (мкСм / см) и pH резервуаров для обработки, усредненные за период акклиматизации и эксперимента для эксперимента по метаболизму.

Стандартные отклонения указаны в скобках.

https: // doi.org / 10.1371 / journal.pone.0173497.t002

Метаболические измерения были выполнены с использованием периодической респирометрии в акриловых пластиковых камерах объемом 1,1 л [48, 56]. Измерения проводились у отдельных рыб, помещенных в один из четырех респираторов, погруженных в аэрированную изолированную водяную баню объемом 300 л, полностью окруженную черной пластиковой пленкой. Каждый вечер мы случайным образом выбирали и устанавливали водяную баню на одну из соленостей, к которой рыба была акклиматизирована (0,4, 2,0 или 12 psu). Воды держали на уровне 15.9 ° C (SD = 0,1) во время эксперимента, та же самая температура, к которой рыба акклиматизировалась (таблица 2). Ночью проводили холостые испытания, а на следующее утро начались измерения метаболизма, используя рыбу, которая привыкла к солености в водяной бане. Перед началом первого из пяти 30-минутных циклов измерения рыбам давали 40 минут на акклиматизацию к респираторам. Измерения растворенного кислорода проводились с использованием гальванических кислородных датчиков, а измерения регистрировались с помощью программного обеспечения Loligo Systems AutoResp.Масса тела рыб, использованная для измерения метаболизма, составляла от 0,94 до 3,33 г. Стандартная скорость метаболизма рассчитывалась по наклону зависимости между растворенным кислородом и временем за вычетом наклона холостого опыта (подробные методы см. В файле S1).

Статистический анализ

Мы проверили, снижается ли численность мезозоопланктона со временем, используя линейную регрессию. Данные подсчета мезозоопланктона были преобразованы log ₁₀ для линеаризации зависимости между количеством мезозоопланктона и годом.Преобразованные данные подсчета были переменной ответа, а «год» — переменной-предиктором. Данные по пресноводным и солоноватым участкам были проанализированы отдельно, чтобы определить, различаются ли уклоны (Таблица 1).

Мы использовали дисперсионный анализ 2 × 3, чтобы изучить сезонные изменения наполнения желудка в пресноводных и солоноватых регионах. Переменной ответа была пропорция наполнения желудка, которая была преобразована в квадратный корень арксинус для улучшения нормальности. Взаимодействие было между соленостью (пресная вода [<0.55 psu] и солоноватое [≥0,55 psu]) и съемку (Summer Townet [STN], Fall Midwater Trawl [FMWT] и Spring Kodiak Trawl [SKT]). Эти три опроса использовались в качестве предикторов для учета систематических различий в выборках между опросами и для того, чтобы позволить нам изучить сезонные эффекты (STN: лето, FMWT: осень / зима и SKT: зима / весна). И для этого, и для анализа кормодобывания дикой рыбы ниже мы использовали соленость, при которой была поймана каждая дельта-корюшка, чтобы отнести ее к бункеру солености (пресноводному или солоноватому).Поскольку наполнение желудка быстро увеличивалось рано утром, а затем постепенно, время дня было включено в качестве дискретной переменной с пятью уровнями после Hammock et al. [32]. Уровни были 6–8: 00, 8: 00–10: 00, 10: 00–12: 00, 12: 00–14: 00 и 14: 00–16: 00. Годовой класс также был включен в качестве дискретной переменной для учета любых межгодовых различий в успехе кормодобывания [32]. Поскольку нас особенно интересовала разница в наполненности желудка между пресноводными и солоноватыми средами обитания, были выполнены запланированные линейные контрасты между средами обитания с соленостью для каждого из трех исследований.Размер выборки составил 1318, из них 148, 132 и 402 рыбы в STN, FMWT и SKT в пресной воде и 122, 167 и 347 рыб в STN, FMWT и SKT в солоноватой среде обитания.

Чтобы определить, зависит ли наполнение желудка от количества добычи, веса добычи или и того, и другого, мы использовали ANCOVA. Переменной ответа была пропорция наполнения желудка, которая была преобразована арксинусом в квадратный корень, а предикторами были годовой класс, количество добычи / рыбы, время суток и средний вес предметов / рыбы жертвы (n = 1281).

Затем мы выполнили четыре анализа с похожими предикторами, но с разными ответными переменными, чтобы определить факторы, влияющие на результаты факторного наполнения желудка, все из которых включали соленость по результатам опроса (взаимодействие 2 × 3). Значимые взаимодействия для всех четырех анализов сопровождались запланированными линейными контрастами для разделения представляющих интерес средств. В первом из них численность мезозоопланктона (собранная одновременно с рыболовными буксирами; мезозоопланктон m ^-3 ), которая была преобразована в log ₁₀ для уменьшения неоднородности дисперсии, была переменной отклика в ANOVA, а годовой класс, съемка, соленость (свежий / солоноватый) и исследование по взаимодействию солености были предикторами.Для STN, n = 28 буксиров в пресной воде и 35 буксиров в солоноватой среде обитания, а для FMWT n = 17 и 20 буксиров для пресноводной и солоноватой среды обитания (примечание: буксировки мезозоопланктона не сопровождали сбор рыбы во время SKT). Во втором анализе мы использовали тот же набор предикторов в ANOVA для изучения среднего веса объекта добычи на рыбу. Для STN n = 143 и 105 рыб, для FMWT n = 131 и 164 рыбы и для SKT n = 396 и 342 рыбы в пресноводных и солоноватых местообитаниях соответственно. В третьем анализе количество объектов добычи на рыбу было переменной отклика в ANOVA, а предикторами были годовой класс, соленость (свежая / солоноватая), время суток, съемка и взаимодействие между съемкой и соленостью.Для STN n = 148 и 122 рыбы; для FMWT — 132 и 167 рыб; а для SKT n = 402 и 347 рыб в пресноводных и солоноватых местообитаниях соответственно. В четвертом анализе жертвы / мезозоопланктон m ^-3 были переменной отклика в ANOVA, а предикторами были годовой класс, съемка, соленость (свежая / солоноватая) и съемка по взаимодействию солености. Для STN n = 148 и 102 рыбы для пресноводных и солоноватых местообитаний, а для FMWT n = 70 и 72 рыбы для пресноводных и солоноватых местообитаний.

Мы провели второй анализ данных о наполнении желудка, в котором дельта-корюшка (n = 1318) была разделена между шестью ячейками солености, а не двумя, что позволило нам изучить влияние солености (или ее коррелятов) на успех кормодобывания с более высоким разрешением. Бункеры солености были <0,55, 0,55–2, 2–4, 4–6, 6–8 и> 8 psu. Мы провели ANOVA, в котором пропорция наполнения желудка (преобразованная арксинус-квадратный корень) была переменной отклика, а годовой класс, время суток и интервал солености были независимыми переменными.Мы использовали сравнение средних значений HSD Тьюки для разделения средних значений солености. Размеры выборки для каждой ячейки солености от самой низкой до самой высокой солености составляли 682, 193, 186, 112, 105 и 40.

Чтобы определить, коррелирует ли плотность добычи с наполнением желудка (то есть функциональной реакцией), мы сначала исключили 97 рыб, пойманных между 6:00 и 8:00, из 1318 рыб, для которых у нас были данные о наполнении желудка, поскольку более сильно зависит от ночного голодания, чем от плотности добычи вскоре после восхода солнца.Мы также исключили 847 рыб с данными о наполненности желудка, у которых жгут мезозоопланктона не сопровождал рыбу (в основном из SKT), и 5 рыб Delta Smelt, у которых были личинки рыб в желудках (потому что у нас не было данных о численности личинок рыб), оставив 369 рыб. Delta Smelt. Затем мы усреднили наполнение желудка для всех рыб, связанных с каждой связкой мезозоопланктона, поскольку отдельные рыбы не могли считаться независимыми репликами. Затем набор данных был разделен на пресноводный (<0,55 psu) и солоноватый (≥0.55 psu) среды обитания и измерения наполнения желудка были объединены по численности мезозоопланктона: интервалы с низкой, средней и высокой численностью как в пресноводных, так и в солоноватых местообитаниях. Два типа местообитаний были проанализированы отдельно, поскольку сообщества зоопланктона существенно различаются между пресноводными и солоноватыми местообитаниями [24], а корюшка дельта была более эффективными хищниками в солоноватых местообитаниях (см. Результаты). Бункеры определялись рангом численности мезозоопланктона для каждого жгута, 15 жгутов на бункер в пресной воде и 15–16 жгутов на бункер в солоноватых местообитаниях.В пресноводных бункерах с низкой, средней и высокой численностью мезозоопланктона было 58, 76 и 83 рыбы, а в солоноватых бункерах численности мезозоопланктона - 54, 48 и 50 особей. Мы использовали два односторонних анализа ANCOVA, чтобы определить, варьировалось ли наполнение желудка в зависимости от бункера мезозоопланктона: один для пресной воды, а другой для солоноватой среды обитания. Как и выше, преобразование арксинуса в квадратный корень применялось для пропорционального распределения полноты желудка и использовалось в качестве переменной ответа. В каждом ANCOVA дискретными переменными-предикторами были бункер мезозоопланктона и годовой класс, а ковариантой было время суток.Среднее значение HSD Тьюки для разделения бункеров мезозоопланктона после значительного анализа ANCOVA.

Средние значения температуры и мутности сообщаются для пресноводных и солоноватых местообитаний для каждой съемки, взвешенные по количеству рыб. Средние значения включают все события отбора проб, во время которых мы собирали дельта-корюшку, для которой мы измерили наполнение желудка (n = 1318).

Мы проанализировали метаболические данные в два этапа. Чтобы определить, обеспечивает ли 40-минутный период акклиматизации достаточно времени для стабилизации мг O ₂ ч ^-1 (стандартная скорость метаболизма) для отдельных рыб, мы сравнили потребление кислорода (мг O ₂ ч ^-1 ) среди пять последовательных циклов измерения с использованием ANCOVA.Сырой вес рыбы был ковариационной переменной согласно Chabot et al. [48], а цикл измерения (1–5) был дискретной независимой переменной. Вес был значимым (ANCOVA, F _{1, 300} = 75,7451, P <0,0001), но цикл измерения не был (F _{4, 300} = 1,8219, P = 0,1245), что позволяет предположить, что стандартная скорость метаболизма систематически не варьировалась между циклы измерения. Однако, хотя это и было статистически незначимым, средняя стандартная скорость метаболизма численно снижалась до двух последних периодов измерения (средние значения для пяти периодов были: 1.01, 0,98, 0,95, 0,93, 0,93 мг O ₂ ч ^-1 ). Поэтому, чтобы в дальнейшем гарантировать, что наши результаты не были изменены возможным влиянием периода акклиматизации, мы выполнили три ANCOVA, в которых переменная ответа (мг O ₂ ч ^-1 ) была рассчитана на основе среднего значения всех пяти измерений. циклы (представлены в основном тексте, потому что «цикл измерения» был незначительным), последние четыре цикла измерения (согласно [48]) и только два последних цикла измерения, периоды, в течение которых скорость метаболизма была численно минимизирована.Последние два результата ANCOVA представлены в файле S2. Во всех трех ANCOVA стандартная скорость метаболизма (мг O ₂ ч ^-1 ) была переменной ответа, масса тела была коваримой, а соленость была дискретной независимой переменной. Кроме того, мы проверили, являются ли респирометрическая камера и «день эксперимента» (показатель возраста рыбы) полезными предикторами, но ни один из них не оказался значимым, поэтому они были исключены из окончательного анализа. Средство лечения представлено после поправки на влияние массы с использованием оценки параметра массы тела и средней массы тела для каждого лечения.Кроме того, нескорректированные средства лечения представлены в файле S2. Дополнительный дисперсионный анализ был использован для определения наличия значительных различий в массе тела рыб, измеренных после респирометрии (n = 62; соленость была единственным предиктором). Все статистические анализы были выполнены с использованием программного обеспечения JMP Pro 12.0.01.

Результаты

На основании данных долгосрочного мониторинга мезозоопланктона CDFW, численность мезозоопланктона снизилась с 1970-х годов как в пресной воде (линейная регрессия, F _{1, 42} = 24.3400, P <0,0001) и солоноватых местообитаний в лесхозе (линейная регрессия, F _{1, 42} = 109,9700, P <0,0001). Наибольшее снижение произошло в солоноватых регионах, так как оценка параметра уклона составила -0,0116 (95% ДИ: -0,0162, -0,070) в пресной воде и -0,0219 (95% ДИ: -0,026, -0,0178) в солоноватой среде обитания. Копеподы и кладоцеры (подгруппа мезозоопланктона) также сократились как в пресноводных (линейная регрессия, F _{1, 42} = 9,869, P = 0,003077), так и в солоноватых местообитаниях (линейная регрессия, F _{1, 42} = 70.72, P <0,0001; S1 Рис). Основываясь на трехлетних усредненных данных по мезозоопланктону, численность снизилась с 36 027 мезозоопланктона м ^-3 с 1972–1974 до 9984 с 2013 по 2015 год в пресной воде, или в 3,6 раза. В солоноватой среде обитания средняя численность мезозоопланктона снизилась с 16 394 до 1535 мезозоопланктона ^-3 за тот же период, или в 10,7 раза. В среднем за 2011–2014 гг., Примерно за период нашего набора данных по дикой корюшке дельты, численность мезозоопланктона в пресноводных местообитаниях лесхоза была в 2,8 раза выше (хотя это сравнение не включает декабрь-февраль).В среднем по 44-летнему набору данных веслоногие рачки и кладоцеры (основные объекты добычи корюшки дельты; [39], рис. S2 – S4) составляли 45,5 и 36,1% пресноводного мезозоопланктона, соответственно; и 73,2 и 3,8% солоноватоводного мезозоопланктона соответственно. Crab zoea, коловратки и науплии ракушек (таксоны, не являющиеся жертвами, S2 – S4 фиг) составляли 18,3 и 23,1% мезозоопланктона в пресноводных и солоноватых местообитаниях, соответственно (Примечание: эти таксоны включены на рис. 1, а на рис S1 — нет). Мезозоопланктон был также более многочисленен в пресной воде в буксирах мезозоопланктона, которые встречались одновременно с буксирами Delta Smelt, с 6025 мезозоопланктоном ^-3 в пресной воде и 2727 в солоноватых (2.2-кратный).

Рис. 1. Среднее количество мезозоопланктона, м ^-3 по годам (1972–2015) в лесхозе.

Серые точки обозначают пресную воду (средняя соленость <0,55 psu), а черные точки обозначают солоноватую среду обитания (средняя соленость ≥0,55 psu).

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0173497.g001

В то время как мезозоопланктон в целом был больше в пресной воде, при усреднении по всему набору данных о наполнении желудка (n = 1318) наполненность желудка была в 1,54 раза выше для Дельта-корюшка, пойманная в более солоноватой среде обитания, чем в пресной воде (ANOVA, F _{1, 1306} = 9.8223, P = 0,0018). Наполнение желудка также значительно изменялось со временем суток (ANOVA, F _{4, 1306} = 22,3024, P <0,0001), увеличиваясь в течение дня (0,13 с 6-8:00, 0,39 с 8:00 до 10:00, 0,44 с 10: 00–12: 00, 0,55 с 12: 00–14: 00 и 0,57 с 14: 00–16: 00). Однако разница в наполненности желудка между пресноводной и солоноватой средой обитания не была связана с систематическими различиями во времени сбора. Среднее время отбора проб в пресноводных и солоноватых местообитаниях было одинаковым (10:34 и 10:53 соответственно), а из 1318 рыб, для которых мы собрали данные о наполнении желудка, 6.2 и 8,6% были пойманы до 8:00 в пресноводных и солоноватых регионах соответственно (когда наполнение желудка существенно ниже). Улучшение успешности кормодобывания, продемонстрированное рыбами в солоноватых регионах, было постоянным в течение трехлетнего исследования, поскольку наполненность желудка была в 1,64, 1,33 и 1,41 раза выше в солоноватых регионах для классов 2011, 2012 и 2013 годов.

Хотя среднее наполнение желудка было значительно выше в солоноватых регионах, это различие не было постоянным сезонно, так как обследование (STN, FMWT и SKT) и соленость (пресная вода против солоноватой) значительно взаимодействовали (ANOVA, F _2,1306 = 21.9754, P <0,0001; Рис 2). Наполнение желудка было в 1,67 раза выше в пресной воде во время исследования STN (т. Е. Летом; линейный контраст, P = 0,0005), но в 1,84 и 1,99 раза выше в солоноватой воде в FMWT (осень / зима) и SKT (зима / весна). ) обследований (P <0,0001 для обоих линейных контрастов; рис. 2). Наполнение желудка также варьировалось в зависимости от класса года (ANOVA, F _2,1306 = 5,7962, P = 0,0031), при этом у рыб в годичном классе 2013 г. было значительно выше наполнение желудка, чем в предыдущих двухгодичных классах (средняя полнота желудка составляла 0.40, 0,39 и 0,55 для классов 2011, 2012 и 2013 годов соответственно; Тьюки HSD).

Рис. 2. Среднее заполнение желудка (%) для дельта-корюшки по данным обследования и солености.

STN = Summer Townet, FMWT = Fall Midwater Trawl, SKT = Spring Kodiak Trawl. Серый цвет представляет наполненность желудка дельта-корюшки, взятой из пресной воды (<0,55 psu), а черный цвет представляет наполненность желудка дельта-корюшки, взятой из солоноватой среды обитания (≥0,55 psu). Средние различия между пресноводными и солоноватыми местообитаниями были значительными для каждого исследования.Планки погрешностей: ± SE, n = 1,318.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0173497.g002

В STN (летом) доминирующими объектами добычи дельтовидной корюшки как в пресноводных, так и в солоноватых местообитаниях были веслоногие рачки, составляющие 92,3 и 79,1% от веса добычи в желудки, причем Pseudodiaptomus вносят наибольшую массу (S2 Рис). Веслоногие ракообразные оставались доминирующими весовыми объектами добычи в FMWT (осень / зима), составляя 65,7% веса жертвы в FMWT в пресной воде и 60%.2% в солоноватой воде, хотя доминантные роды разошлись: Pseudodiaptomus доминировал в пресной воде и Acartiella sinensis в солоноватой воде (S3 Рис). В весеннем кадьякском трале (зима / весна) веслоногие рачки оставались доминирующей жертвой в пресной воде, составляя 59,9% содержимого желудка по весу. Однако в солоноватых местообитаниях двумя объектами добычи, которые вместе составляли наибольшую долю веса содержимого желудка, были ракообразные Cladocera (22,5%) и кумовые раки (18.9%), а веслоногие рачки уменьшились до 38,5% веса содержимого желудка (S4, рис.).

Полнота желудка зависела от класса года (ANCOVA, F _{2, 1272} = 5,9054, P <0,0028), увеличивалась со временем суток (ANCOVA, F _{4, 1272} = 17,0252, P <0,0001) и увеличивалась. с количеством предметов добычи (F _{1, 1272} = 563,4816, P <0,0001) и средним весом предметов добычи (ANCOVA, F _{1, 1272} = 282,6974, P <0,0001). Таким образом, как количество, так и размер добычи были важными факторами успеха в поисках пищи.

Численность мезозоопланктона (полученная одновременно с дельта-корюшкой во время съемок STN и FMWT) не менялась в зависимости от класса года (ANOVA, F _{2, 94} = 0,5867, P = 0,5582), не варьировалась в зависимости от съемки (ANOVA, F _{1). , 94} = 1,6481, P = 0,2024), но различались в зависимости от солености, с более высокой численностью в пресной воде, чем в солоноватой среде обитания в целом (ANOVA, F _{1, 94} = 19,7221, P <0,0001), и обследование и соленость взаимодействовали (ANOVA , F _{1, 94} = 11,9940, P = 0,0008; рис. 3A).Численность мезозоопланктона была выше в пресной воде летом (линейный контраст, P <0,0001), и не было существенной разницы между пресноводной и солоноватой средой обитания осенью / зимой (линейные контрасты, P = 0,4923; рис. 3A). Плотность мезозоопланктона осенью / зимой была значительно ниже, чем летом в пресной воде (линейный контраст, P = 0,0022), но соответствующее увеличение средней численности от лета к осени в солоноватой среде обитания не было значительным (линейный контраст, P = 0,1923). По данным долгосрочного набора данных мониторинга мезозоопланктона, количество мезозоопланктона немного уменьшилось с лета до осени в солоноватой среде обитания (S5 рис.).Напротив, сезонное сокращение пресноводного мезозоопланктона в буксирах, связанных с дельтой корюшка, не было аномальным, поскольку оно происходило (в среднем) в пресноводных частях лесхоза с 1970-х годов (S5 рис.). Таким образом, есть убедительные доказательства снижения численности мезозоопланктона с лета до осени / зимы в пресной воде, а также отсутствия изменений или небольшого увеличения численности в солоноватой среде обитания.

Рис. 3. Численность мезозоопланктона и кормление дельтовидной корюшки.

Серый — пресноводный (средняя соленость <0.55 psu), черный - солоноватая среда обитания (≥0,55 psu), а погрешности составляют ± SE. (A) численность мезозоопланктона по данным обследования (собирается одновременно с дельта-корюшкой), (B) средний вес (мг) объектов добычи в желудках дельта-корюшки по данным обследования, (C) среднее количество объектов добычи по данным обследования в желудках дельта-корюшки и ( D) количество кормовых объектов в желудках дельтовидной корюшки на мезозоопланктон м ^-3 по данным обследования. STN — это съемка Summer Townet (лето), FMWT — это съемка осеннего среднеглубинного трала (осень / зима), а SKT — съемка весеннего тралового движения Kodiak (зима / весна).

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0173497.g003

Средний вес предметов добычи в желудках дельта-корюшки варьировался в зависимости от класса года (ANOVA, F _{2, 1273} = 14,3173, P <0,0001) и по обследованию (ANOVA, F _2,1273 = 15,4494, P <0,0001), но не по солености (ANOVA, F _1,1273 = 1,2595, P = 0,2620), и обследование и соленость не взаимодействовали (ANOVA , F _{2, 1273} = 0,9561, P = 0,3847; рис. 3B). Средний вес жертвы был значительно выше, чем в двух других исследованиях во время FMWT, и был значительно ниже, чем в других исследованиях во время STN (Tukey HSD).Средний вес объекта добычи был значительно выше для класса 2012 года (0,30 мг, объект ^-1 ), чем для классов 2011 и 2013 годов (0,09 и 0,17 мг, объект ^-1 ; Tukey HSD). Хотя разница не была статистически значимой, средний вес объектов добычи был выше в солоноватой среде обитания (0,13 мг продукта ^-1 в пресной воде и 0,19 мг продукта ^-1 в солоноватой).

Количество объектов добычи в желудках дельта-корюшки варьировалось в зависимости от класса года (ANOVA, F _{2, 1306} = 11.5540, P <0,0001), было выше в солоноватой среде обитания (ANOVA, F _1,1306 = 38,7752, P <0,0001), варьировалось в зависимости от опроса (ANOVA, F _{2, 1306} = 17,1472, P <0,0001), увеличивалось в зависимости от времени суток (ANOVA, F _{4, 1306} = 46,4058, P <0,0001), а также взаимодействия обзора и солености (ANOVA, F _{2, 1306} = 19,1597, P <0,0001; Рис. 3C). Не было разницы в количестве добычи на рыбу летом между пресноводными и солоноватыми местообитаниями (линейный контраст, P = 0,8227), но количество жертв было значительно выше в солоноватых местообитаниях осенью / зимой (2.8-кратный, линейный контраст, P <0,0001, FMWT) и зима / весна (2,0-кратный, линейный контраст, P = 0,0029, SKT; рис. 3C). В целом количество объектов добычи на рыбу было в 1,87 раза выше в солоноватых регионах, было самым высоким в классе 2013 года (Tukey HSD) и было самым высоким в SKT (Tukey HSD).

Объекты добычи / мезозоопланктон м ^-3 («эффективность кормодобывания») не различались в зависимости от класса года (ANCOVA, F _{2, 382} = 0,6196, P = 0,5387), но увеличивались в течение дня (ANCOVA, F _1,382 = 9.5478, P <0,0001), был значительно выше в солоноватой среде обитания (ANCOVA, F _{1, 382} = 60,9706, P <0,0001), значительно увеличился от STN до FMWT (ANCOVA, F _{1, 382} = 4,6053, P = 0,0325), а также взаимодействие съемки и солености (ANCOVA, F _{1, 382} = 12,7813, P = 0,0004; Рис. 3D). Количество жертв / мезозоопланктон m ^-3 было значительно выше в солоноватой среде обитания как летом (в 4,2 раза, линейный контраст, P = 0,0013), так и осенью / зимой (в 5,5 раза, линейный контраст, P <0.0001; Рис 3D).

Для анализа, в котором данные о наполнении желудка были разделены на 6 групп солености (<0,55, 0,55–2, 2–4, 4–6, 6–8 и> 8 psu), а не 2 (<0,55 и ≥0,55). psu), максимальное наполнение желудка составляло 2–4 psu (рис. 4). Наполнение желудка варьировалось в зависимости от класса года (ANOVA, F _{2, 1306} = 4,4561, P = 0,0118), времени суток (ANOVA, F _{4, 1306} = 29,4295, P <0,0001) и диапазона солености (ANOVA, F _{5, 1306} = 11,1834, P <0,0001). Полнота желудка была значительно уменьшена как при низком уровне (<0.55 psu) и при высокой (> 8 psu) солености (рис. 4). Относительно небольшое количество рыб попало в корзину с самой высокой соленостью (40 из 1318), что объясняет, почему средняя полнота желудка была относительно высокой в ​​солоноватой среде обитания в приведенных выше анализах (≥0,55 psu). Средняя мутность в шести бункерах солености составляла 31,8, 53,2, 39,1, 28,9, 28,0 и 52,9 NTU.

Рис. 4. Среднее заполнение желудка (%) дельта-корюшки по шкале солености.

Серая полоса представляет пресную воду (<0,55 psu), а черные полосы представляют солоноватоводную среду обитания (≥0.55 ед.). Размеры выборки для каждой ячейки солености от самой низкой до самой высокой солености = 682, 193, 186, 112, 105 и 40. Разные буквы обозначают статистически значимые различия. Планки погрешностей - это SE.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0173497.g004

Взаимосвязь между наполнением желудка и плотностью добычи соответствовала функциональной реакции типа II (насыщение) ([36]; Рис. 5). В пресной воде наполнение желудка значительно и положительно варьировалось в зависимости от бункера мезозоопланктона (т.е., плотность; ANCOVA, F _{2, 39} = 5,7275, P = 0,0066), но не по времени суток (ANCOVA, F _{1, 39} = 0,9799, P = 0,3283) или годовому классу (ANCOVA, F _{2, 39} = 0,3699, P = 0,6932). В солоноватой воде наполнение желудка существенно не менялось в зависимости от корзины мезозоопланктона (ANCOVA, F _{2, 41} = 2,3879, P = 0,1045) или времени суток (ANCOVA, F _{1, 41} = 0,1656, P = 0,6861). , и годовой класс был значимым (ANCOVA, F _{2, 41} = 3,6878, P = 0,0337).Наполнение желудка было самым высоким для годового класса 2011 года и самым низким для годового класса 2013 года (Tukey HSD).

Рис. 5. Среднее заполнение желудка дикой корюшки дельты по плотности мезозоопланктона.

Серые столбцы обозначают пресную воду (<0,55 psu), а черные столбцы обозначают солоноватоводную среду обитания (≥0,55 psu). Бункеры с низкой, средней и высокой численностью мезозоопланктона определялись рангом численности мезозоопланктона в каждой паре: 15 буксиров на ячейку в пресной воде и 15–16 буксиров на ячейку в солоноватой среде обитания.Количество рыб, попавших в каждую ячейку, в порядке увеличения численности мезозоопланктона составляет 58, 76 и 83 в пресноводных и 54, 48 и 50 в солоноватых. Обратите внимание, что мы проверяли различия в средних значениях только в пределах пресноводной или солоноватой среды обитания, и что ось абсцисс не является непрерывной или масштабной. Разные буквы указывают на статистически значимые различия (не было существенной разницы между тремя средними значениями для солоноватой среды обитания). Планки погрешностей - это SE.

https://doi.org/10.1371 / journal.pone.0173497.g005

Средневзвешенная температура воды составляла 14,4 ° C (n = 682) в пресной воде и 13,4 ° C (n = 636) в солоноватой воде. Средневзвешенные температуры воды для STN, FMWT и SKT, усредненные по годам, составляли 21,4, 13,4 и 12,2 ° C в пресной воде и 20,4, 14,2 и 10,5 ° C в станциях с солоноватой водой, соответственно. Средневзвешенная температура воды для классов 2011, 2012 и 2013 годов составила 12,8, 14,8 и 15,7 ° C. Средневзвешенная мутность для пресноводных и солоноватых местообитаний составила 31.8 и 40,6 NTU соответственно. Средневзвешенная мутность для STN, FMWT и SKT, усредненная по годам, составила 33,8, 30,8 и 31,5 NTU и 51,7, 31,3 и 41,2 NTU для пресной и солоноватой воды, соответственно.

После определения скорости метаболизма рыба в целом выглядела здоровой и крепкой после извлечения из респиратора, и во время измерений не наблюдалось смертности. На основе средних значений всех пяти циклов измерения для каждой рыбы, влажная масса тела влияла на стандартную скорость метаболизма (ANCOVA, F _{1, 58} = 19.1853, P <0,0001), а соленость - нет (ANCOVA, F _{2, 58} = 1,1322, P = 0,3294). Средние обработки, скорректированные на средний вес каждой обработки с использованием оценки параметров веса в ANCOVA, составляли 0,489, 0,555 и 0,477 мг O ₂ ч ^-1 . Исключение ни первого, ни первых трех циклов измерения не повлияло на результаты (файл S2). Не было обнаружено различий в весе рыбы между тремя обработками солености (ANOVA, F _{2, 59} = 0,2167, P = 0,8058).Средняя стандартная скорость метаболизма в эксперименте составляла 0,506 мг O ₂ ч ^-1 (SD = 0,20), а средняя влажная масса тела составляла 1,97 г (SD = 0,53).

Обсуждение

Лесхоз — один из наиболее измененных эстуариев в мире [30, 34]. Среди других изменений, численность зоопланктона существенно снизилась, состав его сообщества значительно изменился с 1970-х годов, и недавние исследования показывают, что численность некоторых таксонов достигает пика раньше в этом году (рис. 1, [24, 42, 57]).Что касается кормовых ресурсов для зоопланкоядных рыб, таких как дельта-корюшка, сокращение, вероятно, более значительно, чем показано на рис. 1, потому что средний размер мезозоопланктона также уменьшился [24], что снизило успешность кормодобывания рыб SFE [31]. Учитывая, что снижение численности мезозоопланктона наиболее заметно в солоноватых регионах (рис. 1), а также из-за недавних доказательств пищевого стресса в наиболее соленой части летнего ареала дельта-корюшки [32], мы предположили, что полуанадромия не проявляется. дают выгоды от кормодобывания, предсказанные теорией [10] для дельтовидной корюшки.Вместо этого мы обнаружили, что рыба в солоноватых регионах имела значительно более высокий успех в поисках пищи, поскольку наполненность желудка в солоноватых местах была в 1,5 раза выше, чем в пресноводных местообитаниях, в среднем за все сезоны. Молодые особи, по-видимому, испытывали пищевой стресс в некоторых частях своей солоноватой среды обитания летом (рис. 2), что согласуется с данными Hammock et al. [32], но большую часть года успешность кормодобывания была выше в солоноватых регионах. Ниже мы обсуждаем возможные причины такой закономерности, но из наших результатов сразу видно, что доступ к пресноводной среде обитания важен для успеха кормодобывания молоди дельтовидной корюшки, в то время как солоноватая среда обитания (2-8 psu) важна для успеха кормодобывания молоди дельтовидной корюшки. молодь, половозрелая и взрослая рыба, а миграция дает отдельным лицам доступ к обоим.

Gross et al. [10] отметили, что рыбы в средних и высоких широтах обычно проходят анадромно, вероятно, потому, что морские экосистемы более продуктивны, чем пресноводные в этих широтах, тогда как в низких широтах верно обратное. Улучшение кормодобывания, демонстрируемое дельта-корюшкой в ​​солоноватой среде обитания, поэтому согласуется с другими мигрирующими рыбами умеренного пояса (например, [12, 19]). Это говорит о том, что биогеографическая картина, описанная Gross et al. [10] является чрезвычайно устойчивым и применимым также к исчезающим видам, эндемичным для сильно измененного эстуария.Единственное очевидное несоответствие с Gross et al. [10] для дельтовидной корюшки успехи в кормлении летом были выше в пресной воде. Одна из возможностей заключается в том, что дельта-корюшка нерестится в пресной воде, чтобы обеспечить молодым людям лучший доступ к более высоким плотностям мезозоопланктона весной и летом (рис. 3A и S5, рис.), И мигрировать в солоноватоводные регионы, чтобы получить доступ к потенциально более крупным (рис. 3B) и многому другому. доступна добыча большую часть года (рис. 3D). Таким образом, при условии отсутствия затрат на миграцию (например, смертности, потери времени на поиск пищи), это оказалось выгодной стратегией жизненного цикла в нашем трехлетнем исследовании.Однако улучшение кормодобывания не исключает возможности других преимуществ миграции, таких как повышение выживаемости личинок рыб в пресной воде (например, более низкий уровень хищничества) [8]. Какими бы ни были движущие факторы миграции дельтовидной корюшки в пресноводные для нереста, наши результаты показывают, что улучшение успешности кормодобывания в солоноватых местообитаниях, в основном за счет большей эффективности поимки добычи (рис. 3D), вероятно, является важным фактором миграции дельтовидной корюшки в солоноватоводные места обитания. .

Результаты метаболизма показывают, что различия в наполненности желудка между пресноводными и солоноватыми местами обитания вряд ли были вызваны различиями в затратах на осморегуляцию.Мы не обнаружили доказательств того, что соленость влияет на метаболические потребности дельта-корюшки после акклиматизации, поскольку не было различий в стандартной скорости метаболизма между обработками 0,4, 2,0 и 12,0 psu. Такой результат не может быть удивительным, учитывая недавние физиологические исследования в Delta Smelt, показывающие, что, хотя экспрессия гена изменилась после переноса с 2,3 до 18 psu, не было соответствующего снижения фактора состояния после двухнедельного воздействия [58]. Дельта-корюшка также довольно терпима к высокой солености, выживая при 34 psu по крайней мере в течение двух недель [59], хотя и с пониженным фактором состояния [58].Также появляется все больше свидетельств того, что осморегуляция составляет относительно небольшую часть энергетического баланса большинства рыб (примерно 10%; [60]). Например, метаболические затраты на транспорт NaCl для форели-головореза составляют <4% как в пресной, так и в соленой воде [61]. Таким образом, причины изменения наполненности желудка в зависимости от солености, по-видимому, не связаны с разными затратами на осморегуляцию.

Сезонные изменения размера добычи не могут объяснить, почему успех кормления был выше в пресной воде летом, но намного выше в солоноватой осенью, зимой и весной (т.е. кроссоверное взаимодействие на рис. 2). И пресноводная, и солоноватая рыба кормилась добычей с почти одинаковым средним весом в FMWT (осень / зима; рис. 3B), и общая разница в среднем весе добычи между пресноводной и солоноватой средой обитания была незначительной. Вместо этого, это, вероятно, было вызвано увеличением скорости потребления добычи в солоноватой среде обитания, поскольку у рыб в солоноватой воде было примерно вдвое больше предметов добычи в желудках, чем у рыб в пресной воде большую часть года (рис. 3C).Это несколько парадоксально, потому что плотность мезозоопланктона была сходной в двух типах местообитаний осенью / в начале зимы в жгутах, взятых одновременно с отбором проб дельты корюшки (рис. 3A), и ниже по всему эстуарию в солоноватых местообитаниях осенью (S5 рис.). Таким образом, дельта-корюшка были более «эффективными» хищниками в регионах с солоноватой водой (рис. 3D), потребляя значительно большую долю доступной добычи. Такая «эффективность» кормодобывания является наиболее вероятным объяснением того, почему солоноватая рыба обычно демонстрирует большее наполнение желудка, несмотря на обычно более низкую плотность мезозоопланктона в солоноватой среде обитания.

Понимание того, почему дельта-корюшка являются более эффективными хищниками в солоноватых регионах, является важным вопросом, но на основе наших результатов его трудно решить. У солоноводных рыб наблюдались значительные сезонные изменения в рационе: от Pseudodiaptomus летом до Acartiella sinensis , мизид и Pseudodiaptomus осенью / зимой до кладоцер и кумообразных зимой / весной (S2 – S4 рис.). В пресной воде дельта-корюшка оставалась относительно зависимой от веслоногих рачков Pseudodiaptomus и Sinocalanus doerrii круглый год (S2 – S4 фиг).Таким образом, одна из возможностей состоит в том, что, хотя численность мезозоопланктона обычно ниже в солоноватой среде обитания, в солоноватоводных регионах может быть более высокая численность определенных предпочтительных типов добычи или добычи, которую легче поймать. Анализ селективности добычи, использованный Слэтером и Бакстером [39], может быть применен к дельта-корюшки и мезозоопланктону, собранным в пресноводных и солоноватых местообитаниях, чтобы проверить эту гипотезу. Другая возможность состоит в том, что дельта-корюшка меньше подвержена стрессу при солености от 2 до 8 psu, что делает их более эффективными хищниками при средней солености (рис. 4).Hasenbein et al. [55] сообщили, что транскрипция генетических маркеров глутатион-s-трансферазы (индикатор окислительного стресса), белка теплового шока 70 кДа (общий стресс) и проопиомеланокортина (выработка кортизола) была минимизирована после двухчасового воздействия 2 и 6 psu по сравнению с 0 (контроль), 12 и 15 psu. Это согласуется с данными Swanson et al. [62], который указывает на более высокую выживаемость дельта-корюшки при транспортировке при 8 psu, чем в пресной воде. Таким образом, возможно, что более низкие уровни стресса у дельта-корюшки, подверженной воздействию средней солености (2–8 psu), способствуют повышению эффективности кормодобывания, которое мы наблюдаем в солоноватых регионах.

Температура и мутность воды — две другие ключевые абиотические переменные, которые могли повлиять на наполнение желудка и эффективность кормодобывания. В качестве эктотермы метаболизм дельта-корюшки увеличивается с повышением температуры до тех пор, пока не будет достигнут критический тепловой предел [63], увеличивая скорость эвакуации в желудке (например, [38, 64]). Критический тепловой максимум для молоди дельта-корюшки составляет ~ 27–29 ° C в зависимости от температуры акклиматизации [59]. Следовательно, метаболическая потребность из-за температуры, вероятно, была немного выше в пресной воде, чем в солоноватой среде обитания летом, поскольку средневзвешенная температура во время буксиров, в которых ловилась корюшка дельты, была на один градус выше в пресной воде (21.4 против 20,4 ° C). Тем не менее, в пресной воде летом полнота желудка была выше. Осенью в солоноватых местах обитания было теплее, чем в пресной воде, и наполнение желудка было значительно выше, в то время как зимой / весной температура воды в пресной воде была выше, но наполнение желудка оставалось выше в солоноватых регионах (рис. 2). Таким образом, температура плохо коррелировала с наполнением желудка и не могла легко объяснить большие сезонные изменения наполненности желудка между пресноводными и солоноватыми местами обитания. В целом, скорость эвакуации из желудка, вероятно, была несколько выше в пресной воде, потому что средняя температура была на 1 ° C выше в пресной воде.Для справки Vinagre et al. [38] обнаружили, что повышение температуры воды на 1 ° C увеличивает скорость эвакуации из желудка молоди Solea senegalensis примерно на 12% между 14 и 20 ° C. Что касается мутности, Delta Smelt демонстрирует оптимальную скорость кормления от 25 до 80 NTU [65], а средняя мутность как в пресноводных, так и в солоноватых местообитаниях находится в пределах этого диапазона (31,8 и 40,6 NTU в пресной и солоноватой воде). Аналогичным образом Baskerville-Bridges et al. [66] обнаружили, что дельта-корюшка в чистой воде была неэффективным хищником.Таким образом, возможно, что несколько более высокая мутность в солоноватой среде обитания, особенно в диапазоне 0,55–4 psu, при котором мутность и наполненность желудка достигают максимума, повысили эффективность кормодобывания дельта-корюшки. Повышенная мутность может повысить эффективность за счет улучшения остроты зрения дельта-корюшки или, возможно, сигнализируя о том, что их добыча поднимается в толщу воды [67].

Наилучшим коррелятом, который мы обнаружили для наполнения желудка дельта-корюшки в пресноводных и солоноватых местообитаниях, была плотность мезозоопланктона, при этом наполнение желудка увеличивалось с увеличением плотности до достижения асимптоты, функционального ответа типа II (рис. 5; [36]).Функциональные реакции типа II трудно наблюдать в дикой природе, потому что потребители избегают участков с низкой плотностью корма, а если жертва постоянно находится на участках с хищниками, хищники будут сыты [36]. Тем не менее, наполнение желудка значительно увеличивалось с увеличением плотности мезозоопланктона в пресной воде, что указывает на то, что низкие измерения наполнения осенью, зимой и весной в пресноводных местообитаниях были вызваны, по крайней мере частично, низкой численностью добычи (рис. 3C и 5). Однако мы не предполагаем, что пороговая плотность мезозоопланктона, при которой дельта корюшка будет насыщаться, может быть определена на основе рис. 5, как в пресноводной, так и в солоноватой среде обитания.Численность мезозоопланктона в некоторой степени ассоциировалась со зрелостью (т. Е. Это были половозрелые и взрослые рыбы в пресной воде, которые демонстрировали плохой кормовой успех и занимали среду обитания с относительно низкой плотностью мезозоопланктона), поэтому мы не можем различить, в какой степени плохой кормовой успех был результатом низкой добычи численность или малый размер добычи, так как более крупные хищные рыбы зависят от более крупной добычи [68, 69]. Напротив, рис. 2, 3С и 5 предполагают, что более высокая плотность мезозоопланктона улучшит успех кормления пресноводной корюшки дельты, особенно осенью, зимой и весной.Аналогичная, хотя и статистически незначимая, картина существовала в солоноватых регионах (рис. 5), и есть свидетельства пищевого стресса в наиболее засоленных частях среды обитания дельта-корюшки летом [32]. Таким образом, успех кормления также может быть ограничен низкой численностью мезозоопланктона в солоноватых регионах, но, вероятно, менее выражен, чем в пресной воде осенью, зимой и весной. Он также может быть более региональным [32], учитывая меньший размер эффекта и отсутствие статистической значимости функционального ответа в солоноватой среде обитания.

Оба рисунка 2 и 5 свидетельствуют об ограничении в питании, потому что каждый рисунок демонстрирует, что при наличии возможности дельта-корюшка будет потреблять больше добычи, и наша предыдущая работа связала снижение успешности кормодобывания в дельта-корюшки с уменьшением фактора роста и состояния [32]. Среди переменных, изученных в нашем исследовании, включая соленость, температуру, мутность и плотность мезозоопланктона, последняя была переменной с наиболее убедительными доказательствами влияния на успех кормодобывания в дикой природе.Таким образом, с учетом как прямых доказательств ограничения в питании дельта-корюшки (рис. 2 и 5, [32]), так и косвенных доказательств [28, 70, 71], для сохранения вида важно, что, как мы понимаем, сокращения мезозоопланктона в лесхозе улучшается. Несомненно, потеря продуктивных неглубоких местообитаний в течение 19 ^-го -го и 20 ^-го веков является вероятным фактором, но в значительной степени она предшествовала сокращению мезозоопланктона на рис. 1 [30, 72]. В солоноватой воде снижение численности мезозоопланктона после 1986 года можно объяснить вторжением в лесхоз P . amurensis , как в результате конкуренции за фитопланктон, так и хищничества [28, 42, 70, 73]. Однако, P amurensis не встречается ниже примерно 2 psu [74], поэтому он не может объяснить уменьшение количества мезозоопланктона в пресной воде (рис. 1). Хотя Corbicula fluminea , другой инвазивный двустворчатый моллюск, обитает в пресноводных частях лесхоза, он был впервые завезен в район Сан-Франциско в 1946 году, поэтому он сосуществовал с относительно высокой плотностью мезозоопланктона в 1970-х годах [75]. Одна из возможностей состоит в том, что снижение содержания фосфора в результате более строгих стандартов качества воды замедлило первичную продуктивность в лесхозе [76–78].Хотя гипотеза ограничения P привлекательна, поскольку она может объяснить снижение продуктивности как в пресноводных, так и в солоноватых регионах, в том числе существенное снижение продуктивности в солоноватых водах до 1986 г., Jassby et al. [79] обнаружили, что из 6000 измерений растворимого реактивного P в SFE только 9 упали ниже концентраций, которые считаются предельными. Другие возможности заключаются в том, что высокие концентрации аммиака подавляют рост фитопланктона [80], ограничивая мезозоопланктон снизу вверх, что быстрое увеличение экспорта воды в конце 1960-х и начале 1970-х годов привело к снижению численности фитопланктона и мезозоопланктона [29, 81] или что хроническое загрязнение способствовало сокращению количества организмов в эстуарии сублетальными путями, которые трудно обнаружить в полевых условиях [82].Какой бы ни была причина, если сокращение мезозоопланктона удастся обратить вспять, общий успех корюшки дельты, вероятно, улучшится, особенно если продуктивность может быть увеличена в пресной воде осенью, зимой и весной (рис. 2 и 5; [83]). Эта цель кажется достижимой, учитывая, что плотность мезозоопланктона была намного выше в 1970-х годах, несмотря на присутствие C . fluminea (рис.1).

Хотя наши результаты показывают, что дельта-корюшка, мигрирующая в солоноватую среду обитания, добилась большего успеха в поисках пищи, мы не делаем вывод о том, что мигрирующая рыба будет иметь более высокую приспособленность, чем пресноводные обитатели.Для эволюционного сохранения как мигрирующих, так и немиграционных жизненных историй, должен существовать компромисс пригодности между двумя стратегиями, который зависит от фенотипа [1, 84]. Например, небольшой размер тела часто ассоциируется с миграционным жизненным циклом рыб, поскольку особи, демонстрирующие относительно низкий рост, применяют относительно более рискованную стратегию миграции на протяжении жизненного цикла [1, 14]. Риски, которые включают смертность из-за хищничества и проблем осморегуляции, могут быть компенсированы улучшением физической формы (например,г., [16, 85]). Однако для того, чтобы миграция повысила приспособленность, она должна более чем компенсировать любое снижение выживаемости, и неизвестно, верным ли это для дельта-корюшки улучшение успешности кормодобывания, описанное здесь. Таким образом, мы делаем вывод, что стратегии жизненного цикла как мигрирующих, так и пресноводных жителей, вероятно, важны для сохранения популяции, поскольку люди могут следовать стратегии жизненного цикла, которая максимизирует приспособленность к их фенотипу, что приводит к более стабильным популяциям (то есть, Sommer et al.условная гипотеза [21, 86]).

Точно так же, несмотря на возросший успех кормления в солоноватых местообитаниях, мы не делаем вывод, что повышение солености в лесхозе принесет пользу дельта-корюшки. С одной стороны, мы не обнаружили различий в скорости метаболизма среди дельта-корюшки, испытанной при солености от 0,4 до 12,0 psu, а дельта-корюшка в солоноватой среде обитания превосходила пресноводных особей с точки зрения успешности кормодобывания. Однако, по-видимому, существует верхний предел солености для преимуществ, обеспечиваемых солоноватой водой, составляющий примерно 8 psu, а оптимум кормления, по-видимому, достигается при 2–4 psu, хотя мы отмечаем, что соленость смешана с мутностью (среди других факторов) в Рис 4.Дельта-корюшка, кажется, предпочитает соленость ниже 6 psu [87], поэтому трудности с добычей пищи, которые мы наблюдали при более высокой солености, обеспечивают потенциальный механизм для этого предпочтения. Более того, Feyrer et al. [88] продемонстрировали, что среда обитания и численность дельта-корюшки уменьшаются в более засушливые и засоленные годы, а текущая засуха совпала с тревожным снижением численности (неопубликованные данные CDFW , ). Таким образом, поскольку мы не можем заключить, что стратегия мигрирующего жизненного цикла лучше, и поскольку существует верхний предел солености, при котором реализуются выгоды от кормодобывания, мы не предполагаем, что повышение солености пойдет на пользу Delta Smelt.

Таким образом, мы наблюдали значительное улучшение кормодобывания дельта-корюшки в солоноватых регионах, что согласуется с другими проходными и полупроходными рыбами умеренного пояса. Тем не менее, наблюдалась сильная взаимосвязь с сезоном, с более высоким успехом кормления в пресной воде летом, но гораздо более значительным успехом кормления в оставшуюся часть года в солоноватых регионах, в основном из-за увеличения количества кормовых объектов в желудках дельта-корюшки. чем их вес. Эта сезонная асинхронность в успехе кормодобывания, вероятно, приносит пользу мигрирующей корюшки дельты, позволяя молодым рыбам использовать относительно многочисленную добычу в пресной воде перед тем, как перейти в солоноватую среду обитания с более доступной добычей.Осеннее снижение успешности кормодобывания в пресной воде, вероятно, было связано с сезонным снижением численности мезозоопланктона, в то время как осеннее повышение успешности кормодобывания в солоноватой среде обитания было связано с увеличением эффективности кормодобывания (т. Е. Более высокая доля доступного мезозоопланктона была съедена), но непонятно, почему это произошло. Мы нашли мало доказательств того, что метаболическая потребность, обусловленная температурой или соленостью, определяла наблюдаемые нами различия в наполненности желудка между двумя типами среды обитания.Таким образом, с учетом растущих свидетельств ограничения кормов в дельте корюшки, увеличение пелагической продуктивности в лесхозе, вероятно, принесет пользу этому виду.

Дополнительная информация

S1 Рис. Средняя добыча мезозоопланктона мезозоопланктона

Серые точки обозначают пресную воду (средняя соленость <0,55 psu), а черные точки обозначают солоноватоводную среду обитания (средняя соленость ≥0,55 psu). Зоопланктон жертвы включает все организмы в пробах мезозоопланктона, за исключением коловраток, крабов зоэи и науплий ракушек (т.э., только веслоногие рачки и кладоцеры).

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0173497.s001

(TIF)

S2 Рис. Вес отдельных таксонов в желудках дельта-корюшки в процентах от общего веса содержимого желудков во время Summer Townet.

Серые столбцы представляют содержимое желудка дельта-корюшки, отобранного в пресной воде (<0,55; n = 143), а черные столбцы представляют содержимое желудка дельта-корюшки, отобранного в солоноватой среде обитания (≥0,55 psu; n = 105). Планки погрешностей - ± SE.

https: // doi.org / 10.1371 / journal.pone.0173497.s002

(TIF)

S3 Рис. Вес отдельных таксонов в желудках дельта-корюшки в процентах от общего веса содержимого желудков во время осеннего среднеглубинного траления.

Серые столбцы представляют содержимое желудка дельта-корюшки, отобранного в пресной воде (<0,55; n = 131), а черные столбцы представляют содержимое желудка дельта-корюшки, отобранного в солоноватой среде обитания (≥0,55 psu; n = 164). Планки погрешностей - ± SE.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0173497.s003

(TIF)

S4 Рис. Вес отдельных таксонов в желудках дельта-корюшки в процентах от общего веса содержимого желудков во время весеннего траления Кадьяк.

Серые столбцы представляют собой содержимое желудка дельта-корюшки, отобранного в пресной воде (<0,55; серые столбцы; n = 402), а черные столбцы представляют содержимое желудка дельта-корюшки, отобранного в солоноватой среде обитания (≥0,55 psu; n = 347). Планки погрешностей - ± SE.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0173497.s004

(TIF)

S5 Фиг.Мезозоопланктон м

Треугольные точки — среднемесячные значения за 1972–1986 годы, круглые точки — за 1987–2015 годы. Серый — пресная вода (средняя соленость <0,55), черный - солоноватая вода (≥0,55). Планки погрешностей - ± SE.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0173497.s005

(TIF)

S1 Таблица. Коллекция Delta Smelt.

Участки сбора дельта-корюшки (n = 1318), размер выборки (количество собранных дельта-корюшка), средняя соленость (psu), средняя температура (° C), средняя мутность (NTU), а также широта и долгота участка отбора проб.Стандартные отклонения указаны в скобках.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0173497.s012

(DOCX)

Благодарности

Мы благодарны Гэри Ву и Саре Бэрд за помощь в работе с метаболическим спросом, а также Тьен-Чи Хунгу и Лаборатории сохранения и культивирования рыб за предоставленную рыбу для измерения метаболизма. Мы также благодарим бывших и нынешних сотрудников Программы водного здоровья за их помощь и опыт обработки дикой рыбы, ученых и менеджеров Межведомственной экологической программы, а также бывших и нынешних технических специалистов CDFW, лаборантов, операторов лодок, менеджеров и ученых.

Вклад авторов

1. Концептуализация: BGH RDB NAF TK SJT.
2. Обработка данных: BGH CYT AH SBS.
3. Формальный анализ: BGH CYT SBS AH NAF.
4. Получение финансирования: SJT BGH NAF RDB.
5. Расследование: BGH SBS DC AH.
6. Методология: BGH NAF SJT DC.
7. Администрация проекта: BGH SJT NAF RDB.
8. Ресурсы: SJT BGH RDB CYT DC.
9. Надзор: BGH SJT NAF RDB.
10. Подтверждение: BGH CYT SJT.
11. Визуализация: BGH SBS AH CYT.
12. Написание — первоначальный черновик: BGH.
13. Написание — просмотр и редактирование: BGH SBS RDB NAF DC AH TK CYT SJT.

Список литературы

1. 1. Чапман Б., Хультен К., Бродерсен Дж., Нильссон П., Сков С., Ханссон Л.А. и др. Частичная миграция рыб: причины и последствия.Журнал биологии рыб. 2012. 81 (2): 456–78. pmid: 22803720
2. 2. Дингл Х. Миграция животных: есть ли распространенный миграционный синдром? Журнал орнитологии. 2006. 147 (2): 212–20.
3. 3. Алерстам Т., Хеденстрём А., Окессон С. Миграция на большие расстояния: эволюция и детерминанты. Ойкос. 2003. 103 (2): 247–60.
4. 4. Авгар Т., Стрит Дж., Фрикселл Дж. Об адаптивных преимуществах миграции млекопитающих 1. Канадский зоологический журнал. 2013. 92 (6): 481–90.
5. 5.Уолтон Л. Р., Клафф HD, Пакет ПК, Рамзи Массачусетс. Модели передвижения бесплодных волков в центральной части Канадской Арктики. Журнал маммологии. 2001. 82 (3): 867–76.
6. 6. Hebblewhite M, Merrill E, McDermid G. Многоуровневая проверка гипотезы кормового созревания в частично мигрирующей популяции копытных. Экологические монографии. 2008. 78 (2): 141–66.
7. 7. Festa-Bianchet M. Выбор сезонного ареала снежного барана: противоречие между качеством корма, количеством корма и избеганием хищников.Oecologia. 1988. 75 (4): 580–6.
8. 8. Мойл ПБ, Чех JJ. Введение в ихтиологию. Прентис Холл, штат Нью-Джерси: Энглвудские скалы; 2004.
9. 9. Норткот Т. Стратегии миграции и производство пресноводных рыб. Экология производства пресноводных рыб. 1978: 326.
10. 10. Гросс М.Р., Коулман Р.М., МакДауэлл Р.М. Водная продуктивность и эволюция миграции диадромных рыб. Наука. 1988. 239 (4845): 1291–3. pmid: 17833216
11. 11. Kedney G, Boule V, FitzGerald G, редакторы.Репродуктивная экология трехколюшки, размножающейся в пресной и солоноватой воде. Симпозиум Американского рыболовного общества; 1987.
12. 12. Finstad AG, Hein CL. Мигрировать или оставаться: наземная первичная продуктивность и анадромия, определяющая климат в арктическом гольце. Биология глобальных изменений. 2012. 18 (8): 2487–97.
13. 13. Wysujack K, Greenberg L, Bergman E, Olsson I. Роль окружающей среды в частичной миграции: наличие пищи влияет на принятие миграционной тактики у кумжи Salmo trutta.Экология пресноводных рыб. 2009. 18 (1): 52–9.
14. 14. Гросс М.Р., редактор Эволюция диадромии рыб. Симпозиум Американского рыболовного общества; 1987.
15. 15. Хатчингс Дж. А., Моррис Д. В.. Влияние филогении, размера и поведения на модели ковариации в жизненном цикле лососевых. Ойкос. 1985; 45: 118–24.
16. 16. Вуд CC, Фут CJ. Доказательства симпатрической генетической дивергенции анадромных и неанадромных морф нерки (Oncorhynchus nerka).Эволюция. 1996; 50: 1265–79.
17. 17. Блэкетт Р. Плодовитость местной и проходной долины Варден (Salvelinus malma) на юго-востоке Аляски. Журнал Совета по рыболовству Канады. 1973; 30 (4): 543–8.
18. 18. Керр Л.А., Секор Д.Х., Пикколи П.М. Частичная миграция рыб на примере устьевого окуня. Рыболовство. 2009. 34 (3): 114–23.
19. 19. Кэрнс Д., Секор Д., Моррисон В., Халлетт Дж. Рост ангиллид, связанный с засолением, и парадокс катадромии умеренной зоны.Журнал биологии рыб. 2009. 74 (9): 2094–114. pmid: 20735690
20. 20. Деге М., Браун Л. Р., редакторы. Влияние оттока на весеннее и летнее распределение и численность личинок и молоди рыб в верхней части устья Сан-Франциско. Симпозиум Американского рыболовного общества; 2003: Citeseer.
21. 21. Соммер Т., Мехиа Ф.Х., Нобрига М.Л., Фейрер Ф., Гримальдо Л. Нерестовая миграция дельтовой корюшки в верхней части устья Сан-Франциско. Наука об устье и водоразделе Сан-Франциско.2011; 9 (2).
22. 22. Беннетт В., Бурау-младший. Всадники в шторм: выборочные приливные движения способствуют нерестовой миграции находящейся под угрозой исчезновения дельтовидной корюшки в устье Сан-Франциско. Лиманы и побережья. 2015; 38 (3): 826–35.
23. 23. Сков С., Чепмен Б. Б., Бактофт Х, Бродерсен Дж., Брёнмарк С., Ханссон Л. А. и др. Миграция дает преимущества в выживании частично мигрирующим пресноводным рыбам против хищных птиц. Письма биологии. 2013; 9 (2): 20121178. pmid: 23445943
24. 24.Уиндер М., Джассби А.Д. Сдвиги в структуре сообщества зоопланктона: последствия для процессов трофической сети в верхней части устья Сан-Франциско. Лиманы и побережья. 2011; 34 (4): 675–90.
25. 25. CDFW. Список находящихся под угрозой исчезновения и находящихся под угрозой исчезновения животных штата Калифорния и находящихся под угрозой исчезновения на федеральном уровне. Калифорнийский департамент рыбы и дикой природы. 2014: 1–14.
26. 26. Киммерер WJ. Потери чавычи и дельтовой корюшки реки Сакраменто из-за уноса в водозабор в дельте Сакраменто-Сан-Хоакин.Наука об устье и водоразделе Сан-Франциско. 2008; 6 (2).
27. 27. USFWS. Находящиеся под угрозой и находящиеся под угрозой исчезновения дикие животные и растения: определение статуса дельтовой корюшки как находящегося под угрозой исчезновения. Fed Regist. 1993; 58: 12854–64.
28. 28. Альпийский AE, Cloern JE. Трофические взаимодействия и прямые физические эффекты контролируют биомассу и продукцию фитопланктона в устье. Лимнология и океанография. 1992. 37 (5): 946–55.
29. 29. Cloern JE, Jassby AD. Факторы изменений в прибрежно-эстуарных экосистемах: открытия, полученные в результате четырех десятилетий исследований в заливе Сан-Франциско.Обзоры геофизики. 2012; 50 (4).
30. 30. Николс Ф. Х., Клоерн Дж. Э., Луома С. Н., Петерсон Д.Х. Модификация лимана. Наука. 1986. 231 (4738): 567–73. pmid: 17750968
31. 31. Фейрер Ф., Гербольд Б., Матерн С.А., Мойл ПБ. Диетические сдвиги в стрессовом сообществе рыб: последствия вторжения двустворчатых моллюсков в устье Сан-Франциско. Экологическая биология рыб. 2003. 67 (3): 277–88.
32. 32. Hammock BG, Хоббс Дж. А., Слейтер С. Б., Акуна С., Тех С.J. Стресс, связанный с загрязнением и ограничением пищи, у находящихся под угрозой исчезновения эстуарных рыб. Наука об окружающей среде в целом. 2015; 532: 316–26. pmid: 26081734
33. 33. Баттин Дж. Когда хорошие животные любят плохие среды обитания: экологические ловушки и сохранение популяций животных. Биология сохранения. 2004. 18 (6): 1482–91.
34. 34. Коэн А.Н., Карлтон Дж. Т.. Увеличение скорости вторжения в сильно зараженный эстуарий. Наука. 1998. 279 (5350): 555–8. pmid: 9438847
35. 35. Брёнмарк К., Сков С., Бродерсен Дж., Нильссон П.А., Ханссон Л.А.Сезонная миграция определяется компромиссом между избеганием хищников и их ростом. ПлоС один. 2008; 3 (4): e1957. pmid: 18414660
36. 36. Duijns S, Knot IE, Piersma T, Gils JA. Полевые измерения дают необъективные оценки параметров функциональной реакции, но помогают объяснить распределение кормодобывания. Журнал экологии животных. 2015; 84 (2): 565–75. pmid: 25327649
37. 37. Де Силва С., Перера П. Исследования молодой серой кефали, Mugil cephalus L. I. Влияние солености на потребление пищи, рост и преобразование пищи.Аквакультура. 1976. 7 (4): 327–38.
38. 38. Vinagre C, Maia A, Cabral H. Влияние температуры и солености на эвакуацию из желудка молоди камбалы Solea solea и Solea senegalensis. Журнал прикладной ихтиологии. 2007. 23 (3): 240–5.
39. 39. Слейтер С.Б., Бакстер Р.Д. Рацион, выбор добычи и состояние тела корюшки из дельты возраста 0 в верхнем эстуарии Сан-Франциско. Наука об устье и водоразделе Сан-Франциско. 2014; 12 (3).
40. 40. Киммерер В., Бурау Дж., Беннетт В.Приливно-ориентированная вертикальная миграция и поддержание положения зоопланктона в устье умеренного пояса. Лимнология и океанография. 1998. 43 (7): 1697–709.
41. 41. Леман П. Биомасса фитопланктона, диаметр клеток и видовой состав в зоне низкой солености в северной части устья залива Сан-Франциско. Эстуарии. 2000. 23 (2): 216–30.
42. 42. Киммерер В., Орси Дж. Изменения в зоопланктоне устья залива Сан-Франциско после интродукции моллюска Potamocorbula amurensis.Залив Сан-Франциско: экосистема. 1996: 403–24.
43. 43. Chadwick HK. Годовое изобилие молодого полосатого окуня Roccus saxatilis в дельте Сакраменто-Сан-Хоакин, Калифорния. Калифорнийская рыба и дичь. 1964; 50 (2): 69–99.
44. 44. Мойл П.Б., Гербольд Б., Стивенс Д.Е., Миллер Л.В. История жизни и состояние дельтовой корюшки в устье Сакраменто-Сан-Хоакин, Калифорния. Сделки Американского рыболовного общества. 1992. 121 (1): 67–77.
45. 45. Стивенс Д.Е., редактор Методы мониторинга полосатого окуня (Morone saxatilis) в устье Сакраменто-Сан-Хоакин.Материалы конференции по оценке воздействия смертности электростанций на популяции рыб Pergamon Press, Нью-Йорк; 1977.
46. 46. Хани К., Бакстер Р., Хаймансон З., Соммер Т., Гинграс М., Кадретт П. Обзор элементов программы долгосрочного мониторинга рыбы IEP: штат Калифорния, Агентство ресурсов, Департамент водных ресурсов, Межведомственная экологическая программа; 2004.
47. 47. Teh SJ, Baxa DV, Hammock BG, Gandhi SA, Kurobe T. Новый и универсальный подход мгновенного замораживания для оценки состояния дельта-корюшки.Водная токсикология. 2016; 170: 152–61. pmid: 26655659
48. 48. Шабо Д., Стеффенсен Дж., Фаррелл А. Определение стандартной скорости метаболизма у рыб. Журнал биологии рыб. 2016; 88 (1): 81–121. pmid: 26768973
49. 49. Ламберт Ю., Дутил Дж. Д., Манро Дж. Влияние условий средней и низкой солености на скорость роста и пищевую конверсию атлантической трески (Gadus morhua). Канадский журнал рыболовства и водных наук. 1994. 51 (7): 1569–76.
50. 50.Фиш К.М., Айви Дж. А., Бертон Р.С., Мэй Б. Оценка эффективности методов разведения в неволе для консервных заводов: тематическое исследование программы разведения корюшки в неволе. Журнал наследственности. 2012; 104: 92–104. pmid: 23125405
51. 51. Каммерер Б.Д., Хунг Т.С., Бакстер Р.Д., Тех SJ. Физиологические эффекты засоления на Delta Smelt, Hypomesus transpacificus. Физиология и биохимия рыб. 2016; 42 (1): 219–32. pmid: 26407957
52. 52. Беннетт WA.Критическая оценка популяции дельтовой корюшки в устье Сан-Франциско, Калифорния. Наука об устье и водоразделе Сан-Франциско. 2005; 3 (2).
53. 53. Фейрер Ф., Хоббс Дж., Бервальд М., Соммер Т., Инь Кьюз, Кларк К. и др. Микрохимия отолитов предоставляет информацию, дополняющую микросателлитную ДНК для мигрирующих рыб. Сделки Американского рыболовного общества. 2007. 136 (2): 469–76.
54. 54. Хаттон PH, Рат Дж.С., Чен Л., Унгс М.Дж., Рой С.Б. Девять десятилетий наблюдений за соленостью в заливе и дельте Сан-Франциско: моделирование и оценка тенденций.Журнал планирования и управления водными ресурсами. 2015: 04015069.
55. 55. Hasenbein M, Komoroske LM, Connon RE, Geist J, Fangue NA. Мутность и соленость влияют на продуктивность кормления и физиологический стресс у дельта-корюшки, находящейся под угрозой исчезновения. Интегративная и сравнительная биология. 2013. 53 (4): 620–34. pmid: 23922273
56. 56. Чех J.J. J. Respirometry. pp 335–356. Методы биологии рыб, Американское рыболовное общество, Bethesda. 1990.
57. 57. Мерц Дж. Э., Бергман П. С., Симонис Дж. Л., Делани Д., Пирсон Дж., Андерс П.Долгосрочные сезонные тенденции в сообществе жертв дельта-корюшки (Hypomesus transpacificus) в дельте Сакраменто-Сан-Хоакин, Калифорния. Лиманы и побережья. 2016: 1–11.
58. 58. Комороске Л.М., Джеффрис К.М., Коннон Р.Э., Декстер Дж., Хасенбейн М., Верхилль С. и др. Стресс сублетальной солености способствует ограничению среды обитания исчезающей эстуарной рыбы. Эволюционные приложения. 2016.
59. 59. Комороске Л., Коннон Р., Линдберг Дж., Ченг Б., Кастильо Дж., Хасенбейн М. и др.Онтогенез влияет на чувствительность к стрессовым факторам изменения климата у находящихся под угрозой исчезновения рыб. Физиология сохранения. 2014; 2 (1): cou008. pmid: 27293629
60. 60. Бёф Г., Паян П. Как соленость должна влиять на рост рыб? Сравнительная биохимия и физиология, часть C: токсикология и фармакология. 2001. 130 (4): 411–23.
61. 61. Морган Дж. Д., Ивама Г. К.. Энергозатраты на транспорт NaCl в изолированных жабрах головорезов. Американский журнал физиологии — регуляторной, интегративной и сравнительной физиологии.1999; 277 (3): R631 – R9.
62. 62. Swanson C, Mager RC, Doroshov SI, Cech JJ Jr. Использование солей, анестетиков и полимеров для минимизации гибели при транспортировке и транспортировке в дельта-корюшке. Сделки Американского рыболовного общества. 1996. 125 (2): 326–9.
63. 63. Браун Дж. Х., Гиллули Дж. Ф., Аллен А. П., Сэвидж В. М., Западный Великобритания. К метаболической теории экологии. Экология. 2004. 85 (7): 1771–89.
64. 64. Elliott J. Скорость эвакуации желудка у кумжи, Salmo trutta L.Пресноводная биология. 1972; 2 (1): 1–18.
65. 65. Hasenbein M, Fangue NA, Geist J, Komoroske LM, Truong J, McPherson R и др. Оценки на нескольких уровнях биологической организации позволяют комплексно определять физиологическую толерантность к мутности у исчезающих видов рыб. Физиология сохранения. 2016; 4 (1): cow004. pmid: 27293756
66. 66. Баскервиль-Бриджес Б., Линдберг С., редакторы. Влияние интенсивности света, концентрации водорослей и плотности добычи на пищевое поведение личинок дельтовидной корюшки.Симпозиум Американского рыболовного общества; 2004: Citeseer.
67. 67. Киммерер В., Слотер А. Мелкомасштабные распределения зоопланктона в северной части устья Сан-Франциско. Наука об устье и водоразделе Сан-Франциско. 2016; 14 (3).
68. 68. Шарф Ф.С., Хуанес Ф., Раунтри Р.А. Отношения размера хищника и размера жертвы для хищников морских рыб: межвидовая изменчивость и влияние онтогенеза и размера тела на ширину трофической ниши. Серия «Прогресс морской экологии». 2000; 208: 229–48.
69. 69. Салливан Л.Дж., Игноффо Т.Р., Баскервиль-Бриджес Б., Острах Д.Дж., Киммерер В.Дж. Выбор добычи личинок и молоди планктоядных рыб: воздействие завезенной добычи. Экологическая биология рыб. 2016: 1–14.
70. 70. Грин В.Э., Салливан Л.Дж., Томпсон Дж.К., Киммерер В.Дж. Воздействие пастбищ инвазивного моллюска Corbula amurensis на комплекс микропланктона в северной части устья Сан-Франциско. Серия «Прогресс морской экологии». 2011; 431: 183–93.
71. 71.Соммер Т., Армор С., Бакстер Р., Брейер Р., Браун Л., Чотковски М. и др. Обрушение пелагических рыб в верхнем устье Сан-Франциско. Рыболовство. 2007. 32 (6): 270–7.
72. 72. Cloern JE. Мутность как средство контроля биомассы и продуктивности фитопланктона в эстуариях. Исследования континентального шельфа. 1987. 7 (11–12): 1367–81.
73. 73. Киммерер WJ, Gartside E, Орси JJ. Хищничество интродуцированного моллюска как вероятная причина значительного сокращения зоопланктона в заливе Сан-Франциско.Серия «Прогресс морской экологии» Ольдендорф. 1994. 113 (1): 81–93.
74. 74. Николини MH, Пенри DL. Нерест, оплодотворение и развитие личинок Potamocorbula amurensis (Mollusca: Bivalvia) из залива Сан-Франциско, Калифорния. Тихоокеанская наука. 2000; 54 (4): 377.
75. 75. МакМахон РФ. Экология двустворчатых двустворчатых моллюсков-вредителей Corbicula. Моллюска. 1983. 6 (12): 505–61.
76. 76. Глиберт PM. Долгосрочные изменения в загрузке питательными веществами и стехиометрии и их взаимосвязь с изменениями пищевой сети и доминирующими видами пелагических рыб в устье Сан-Франциско, Калифорния.Обзоры в Науке о рыболовстве. 2010. 18 (2): 211–32.
77. 77. Смит Д., Хорн А. Экспериментальное измерение конкуренции ресурсов между планктонными микроводорослями и макроводорослями (морскими водорослями) в мезокосмах, имитирующих залив Сан-Франциско-эстуарий, Калифорния. Hydrobiologia. 1988. 159 (3): 259–68.
78. 78. Van Nieuwenhuyse EE. Реакция летней концентрации хлорофилла на снижение общей концентрации фосфора в реке Рейн (Нидерланды) и дельте Сакраменто-Сан-Хоакин (Калифорния, США).Канадский журнал рыболовства и водных наук. 2007. 64 (11): 1529–42.
79. 79. Jassby AD, Cloern JE, Cole BE. Годовая первичная продукция: закономерности и механизмы изменений в богатой питательными веществами приливной экосистеме. Лимнология и океанография. 2002. 47 (3): 698–712.
80. 80. Паркер А.Е., Дагдейл Р.К., Уилкерсон Ф.П. Повышенные концентрации аммония в результате сброса сточных вод снижают первичную продуктивность в реке Сакраменто и северной части устья Сан-Франциско. Бюллетень загрязнения морской среды.2012. 64 (3): 574–86. pmid: 22236959
81. 81. Jassby AD, Powell TM. Гидродинамические влияния на межгодовую изменчивость хлорофилла в устье: верхняя часть залива Сан-Франциско-дельта (Калифорния, США). Estuarine, Coastal and Shelf Science. 1994. 39 (6): 595–618.
82. 82. Брукс М.Л., Флейшман Э., Браун Л.Р., Леман П.В., Вернер И., Шольц Н. и др. Истории жизни, зоны солености и сублетальный вклад загрязняющих веществ в сокращение пелагических рыб проиллюстрированы на примере устья Сан-Франциско, Калифорния, США.Лиманы и побережья. 2012; 35 (2): 603–21.
83. 83. Роуз К.А., Киммерер В.Дж., Эдвардс КП, Беннетт ВА. Индивидуальное моделирование динамики популяции дельтовидной корюшки в верхней части устья Сан-Франциско: II. Альтернативные исходные данные и хорошие и плохие годы. Сделки Американского рыболовного общества. 2013. 142 (5): 1260–72.
84. 84. Чапман ББ, Брёнмарк К., Нильссон Й., Ханссон Л.А. Экология и эволюция частичной миграции. Ойкос. 2011; 120 (12): 1764–75.
85. 85.Морита К., Такашима Ю. Влияние размера самок на плодовитость и размер яиц у гольца с белыми пятнами: сравнение морских и постоянных форм. Журнал биологии рыб. 1998. 53 (5): 1140–2.
86. 86. Мур Дж. У., Йикел Дж. Д., Пирд Д., Лох Дж., Бир М. Разнообразие жизненного цикла и его важность для стабильности популяции и устойчивости мигрирующей рыбы: стальной головы в двух крупных водоразделах Северной Америки. Журнал экологии животных. 2014; 83 (5): 1035–46. pmid: 24673479
87. 87.Бевер А.Дж., МакВильямс М.Л., Гербольд Б., Браун Л.Р., Фейрер Ф.В. Связь гидродинамической сложности с распределением корюшки дельты () в устье Сан-Франциско, США. Наука об устье и водоразделе Сан-Франциско. 2016; 14 (1).
88. 88. Фейрер Ф., Ньюман К., Нобрига М., Соммер Т. Моделирование воздействия будущего оттока на абиотическую среду обитания находящихся под угрозой устьевых рыб. Лиманы и побережья. 2011; 34 (1): 120–8.

Потомакский экологический научно-образовательный центр — Мониторинг речной сельди

О речной сельде

Just Captured Alewife

Проходные виды проводят большую часть своей жизни в соленой воде, но возвращаются в пресную для нереста (размножения).Из-за предсказуемого времени нереста в пресной воде многие проходные виды имеют коммерческое или рекреационное значение. В реке Потомак важное значение для рыболовства приобрели четыре вида анадромной сельди: алевка ( Alosa pseudoharengus) , американский шед ( A. sapidissima) , сельдь синяя ( A. aestivalis) и гикори-шад ( A). . mediocris) .

американских шэдов, самого крупного из четырех видов, нерестятся в основном русле реки.Гикори нерестится где-то между основным каналом и речными притоками в зависимости от условий, но в реке Потомак они не так распространены, как три других вида. Сельдь и сельдь голубая, вместе именуемая речной сельдью, нерестятся в низовьях притоков, где вода совершенно пресная, но все же подвержена влиянию приливов.

За последние несколько десятилетий численность популяций всех четырех видов сократилась, при этом речная сельдь в настоящее время находится под мораторием в регионе Чесапикского залива из-за низкой численности популяции.Предполагается, что низкая популяция вызвана чрезмерным выловом (как на берегу, так и на берегу) и деградацией среды обитания из-за плотин, речных каналов, загрязнения, увеличения непроницаемой поверхности вокруг нерестовых рек и т. Д.

Исследование

Расщепление алевки женского пола

Целью проекта PEREC по анадромным рыбам является изучение нерестовой деятельности анадромных или полупроходных видов (таких как gizzard shad Dorosoma cepedianum , threadfin shad D.petenense , белый окунь Morone americana и полосатый окунь M. saxatilis ), которые используют притоки, питающие реку Потомак, в любой момент своего жизненного цикла. Наблюдение за нерестом имаго проводится с помощью больших сетей-пялец, чтобы понять ежегодную повторяемость и сезонность. Кроме того, пойманных взрослых особей можно изучить для определения распределения размеров и соотношения полов. Образцы яиц и личинок отбирают с помощью планктонных сетей для оценки общей продуктивности личинок. Молодь собирают ниже по течению, чтобы понять использование среды обитания на разных этапах жизни.Нерест имаго, яйца и личинки наблюдаются в трех ручьях Похик-Крик, Аккотинк-Крик и Камерон-Ран. Молодь собирают в Ганстон-Коув (кормят реки Похик-Крик и Аккотинк-Крик) и в Хантинг-Крик (кормят Камерон-Бег и Копытц).

Дополнительные исследования

Оттиск шкалы, арабскими цифрами обозначены поперечные бороздки, а римскими цифрами обозначен возраст рыбы.

Начались дополнительные исследования для лучшего понимания особенностей жизненного цикла речной сельди.Отолиты (кости ушей) и чешуйки собирают у взрослых и молодых особей для определения возраста и частоты нереста.